Die Kirche der Geburt der Heiligen Gottesmutter, aus Stein erbaut im Jahr 1767, ersetzte das hölzerne Gebäude von 1564. Im Jahr 1859 wurde sie renoviert und erhielt Marmormauern und -decken. In den 1760er Jahren wurde die alte Kirche der Geburt der Gottesmutter aufgrund von Verfall abgerissen. Laut Dokumenten aus dem Jahr 1763 wurde an ihrer Stelle eine fünfkuppelige Steinkirche mit einer Sakristei errichtet, deren Wände und Decken mit alabasterartiger Putz versehen waren, und die Dekorationen waren aus Stuck und bemalt. Neben der Kirche gab es Lagerräume, eine Vorhalle mit Galerie und eine Steintreppe sowie eine hölzerne Plattform mit Geländer und eine Treppe zu den Gräbern der Stifter. Die Kirche bestand etwa hundert Jahre, wurde jedoch in den Jahren 1860-1863 durch eine neue ersetzt, die ebenfalls nicht erhalten blieb. Sie wurde 1932 zerstört, als die Bolschewiki das Ipatjew-Kloster schlossen.

Im Jahr 2008 wurde beschlossen, die Kirche der Geburt der Heiligen Gottesmutter im Ipatjew-Kloster an der Stelle des zerstörten Gebäudes wieder aufzubauen. Initiator war der Präsident Russlands D.A. Medwedew, und der Segen wurde von Patriarch Alexius II. gegeben. Die Eröffnung und Weihe der neuen Kirche wurde anlässlich des 400-jährigen Jubiläums der Wiederherstellung der russischen Staatlichkeit gefeiert. Das Kloster benötigte eine geräumige Kirche für die täglichen Gottesdienste, um die einzigartigen Fresken und Ikonen der Dreifaltigkeitskathedrale zu bewahren.

Der Wiederaufbau der Kirche wurde 2013 abgeschlossen, wie geplant. Sie wurde im Stil der zweiten Hälfte des 19. Jahrhunderts an der Stelle des abgerissenen Gebäudes, südwestlich der Dreifaltigkeitskathedrale, errichtet.