В XVI и XVII веках на берегу реки Шексны находилось село Рождественское. Здесь, рядом с переправой, был построен деревянный храм святого Николая с приделом Святой Троицы. Со временем храм обветшал, и его разобрали. На этом месте началось строительство каменной церкви, финансируемое прихожанами и местным помещиком Николаем Диомидовичем Панфиловым. В 1789 году церковь была освящена в честь Рождества Христова.

Белоснежный храм с одной главой, трапезной и колокольней со шпилем был выполнен в классическом стиле и напоминал корабль на берегу Шексны. Вокруг церкви находилось большое кладбище. С XVIII века по указу Екатерины II здесь хоронили жителей Череповца. После революции церковные земли национализировали, а в 1919 году конфисковали имущество из драгоценных металлов. В 1930 году начались обсуждения о закрытии церквей, особенно в Рождественском. 14 апреля 1931 года храм закрыли, разобрали ограду и два яруса колокольни, с фасадов убрали декор, а чугунные кресты с кладбища изъяли для индустриализации. В советское время здание использовалось как столовая, клуб, автошкола, гараж, лесоторговая база и склад. В 1989 году в храме произошел пожар, и к началу 1990-х он превратился в обгоревшую руину.

Проект восстановления храма был основан на историко-архивных материалах и фотографиях, предоставленных Череповецким музеем. Средства на восстановление собирали всем миром, и работы начались в 1992 году. Под алтарем в крипте устроили второй престол Успения Пресвятой Богородицы с большим мраморным баптистерием. Купола покрыли красной медью, приобретенной на средства мэрии. 22 сентября 1995 года был установлен купол колокольни, а 22 июля 1996 года подняли кресты. Самый большой колокол для храма был отлит в 1995 году в Воронеже. Иконостас храма выполнен мастерами Троице-Сергиевой лавры по классической схеме. Освящение храма состоялось 18 июля 1997 года.