История существования Рождественского прихода в Арзамасе остается загадкой. Известно, что в начале XVII века в нижней части города, у реки Шамки, стоял храм с двумя престолами: один в честь Рождества Христова, другой, Собора Пресвятой Богородицы. Из-за тесноты старого здания в 1846-1850 годах был построен новый храм.

Инициатором строительства стал арзамасский купец Александр Михайлович Заяшников. Начав жизнь как бедный мещанин, он разбогател и скопил значительное состояние. Его младшая дочь Евдокия получила в приданое 50 тысяч рублей, но внезапно скончалась 25 августа 1845 года. В память о дочери, по совету духовного наставника отца Дмитрия Раевского, Заяшников решил потратить приданое на строительство храма. План церкви был заказан у архитектора К.А. Тона, но сам Александр Михайлович не дожил до его воплощения, скончавшись 4 ноября 1846 года. Строительство продолжили его жена и зять, дворянин Николай Яковлевич Стобеус.

Церковь Рождества Христова вскоре была возведена. Архитектор Михаил Петрович Коринфский Веренцов, известный по работе над Арзамасским Воскресенским собором, занимался иконостасом. Храм получил два дополнительных престола: правый в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и левый в честь святителя Николая Чудотворца. Освящение состоялось 1 октября 1850 года, и церковь стала символом храмостроительства «золотого века» Арзамаса.

В 1939 году храм закрыли, а 7 апреля 1940 года его передали хлебобулочному комбинату под пекарню. В 1981 году здание перешло к Горьковской специальной научно-производственной мастерской для реставрации, продолженной в 2002 году по инициативе игумении Сергии из Серафимо-Дивеевского монастыря. Здесь было устроено одно из трех подворий обители.

15 августа 2010 года архиепископ Георгий освятил храм в честь Рождества Христова. 25 сентября он освятил придел в честь Благовещения Пресвятой Богородицы. Последний придел был освящен 17 января 2011 года в честь святителя Николая и преподобномученицы Евдокии.