Die Geschichte der Existenz der Weihnachtsgemeinde in Arzamas bleibt ein Rätsel. Es ist bekannt, dass im frühen 17. Jahrhundert im unteren Teil der Stadt, am Fluss Schamki, ein Tempel mit zwei Altären stand: einer zu Ehren der Geburt Christi, der andere, der Kathedrale der Heiligen Gottesmutter. Aufgrund der Enge des alten Gebäudes wurde zwischen 1846 und 1850 eine neue Kirche erbaut.

Der Initiator des Baus war der arzamassische Kaufmann Alexander Michailowitsch Zajaschnikow. Er begann sein Leben als armer Bürger, wurde wohlhabend und sammelte ein beträchtliches Vermögen. Seine jüngste Tochter Jewdokija erhielt als Mitgift 50.000 Rubel, starb jedoch plötzlich am 25. August 1845. In Erinnerung an seine Tochter beschloss Zajaschnikow, auf Rat seines geistlichen Beraters, Vater Dmitri Raewski, die Mitgift für den Bau der Kirche auszugeben. Der Plan der Kirche wurde beim Architekten K.A. Ton in Auftrag gegeben, doch Alexander Michailowitsch erlebte dessen Umsetzung nicht und starb am 4. November 1846. Der Bau wurde von seiner Frau und seinem Schwiegersohn, dem Adligen Nikolai Jakowlewitsch Stobeus, fortgesetzt.

Die Kirche der Geburt Christi wurde bald errichtet. Der Architekt Michail Petrowitsch Korinfski Werentzow, bekannt durch seine Arbeit an der Arzamassker Auferstehungskathedrale, kümmerte sich um den Ikonostase. Der Tempel erhielt zwei zusätzliche Altäre: den rechten zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter und den linken zu Ehren des Heiligen Nikolaus des Wundertäters. Die Weihe fand am 1. Oktober 1850 statt, und die Kirche wurde zum Symbol des Kirchenbaus des „goldenen Zeitalters“ von Arzamas.

Im Jahr 1939 wurde der Tempel geschlossen, und am 7. April 1940 wurde er an die Bäckerei übergeben. Im Jahr 1981 ging das Gebäude an die Gorki Spezialwerkstatt für wissenschaftliche und industrielle Restaurierung, die 2002 auf Initiative der Äbtissin Sergia des Seraphimo-Diveevo-Klosters fortgesetzt wurde. Hier wurde eines der drei Vororte des Klosters eingerichtet.

Am 15. August 2010 weihte Erzbischof Georg die Kirche zu Ehren der Geburt Christi. Am 25. September weihte er die Kapelle zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter. Die letzte Kapelle wurde am 17. Januar 2011 zu Ehren des Heiligen Nikolaus und der heiligen Märtyrerin Jewdokija geweiht.