L'histoire de l'existence de la paroisse de Noël à Arzamas reste un mystère. On sait qu'au début du XVIIe siècle, dans la partie inférieure de la ville, près de la rivière Chamka, se tenait un temple avec deux autels : l'un en l'honneur de la Nativité du Christ, l'autre, de la Sainte Mère de Dieu. En raison de l'exiguïté de l'ancien bâtiment, une nouvelle église a été construite entre 1846 et 1850.

L'initiateur de la construction était le marchand d'Arzamas, Alexandre Mikhaïlovitch Zayachnikov. Ayant commencé sa vie comme un pauvre bourgeois, il s'est enrichi et a amassé une fortune considérable. Sa fille cadette, Evdokiya, a reçu en dot 50 000 roubles, mais est décédée subitement le 25 août 1845. En mémoire de sa fille, sur les conseils de son mentor spirituel, le père Dmitri Raïevski, Zayachnikov a décidé de dépenser la dot pour la construction de l'église. Le plan de l'église a été commandé à l'architecte K.A. Ton, mais Alexandre Mikhaïlovitch n'a pas vécu pour voir sa réalisation, décédant le 4 novembre 1846. Sa femme et son gendre, le noble Nicolas Yakovlevitch Stobeus, ont poursuivi la construction.

L'église de la Nativité du Christ a rapidement été érigée. L'architecte Mikhaïl Petrovitch Korinfsky Verentsov, connu pour son travail sur la cathédrale de la Résurrection d'Arzamas, s'est occupé de l'iconostase. Le temple a reçu deux autels supplémentaires : le droit en l'honneur de l'Annonciation de la Sainte Mère de Dieu et le gauche en l'honneur de saint Nicolas le Thaumaturge. La consécration a eu lieu le 1er octobre 1850, et l'église est devenue un symbole de la construction d'églises du « siècle d'or » d'Arzamas.

En 1939, le temple a été fermé, et le 7 avril 1940, il a été transféré à une boulangerie. En 1981, le bâtiment a été remis à l'atelier scientifique et de production spécial de Gorki pour restauration, poursuivie en 2002 à l'initiative de l'abbesse Sergia du monastère de Serafimo-Diveevo. Ici, l'une des trois dépendances du monastère a été aménagée.

Le 15 août 2010, l'archevêque Georges a consacré le temple en l'honneur de la Nativité du Christ. Le 25 septembre, il a consacré la chapelle en l'honneur de l'Annonciation de la Sainte Mère de Dieu. La dernière chapelle a été consacrée le 17 janvier 2011 en l'honneur de saint Nicolas et de la martyre Evdokiya.