La historia de la existencia de la parroquia de Navidad en Arzamás sigue siendo un misterio. Se sabe que a principios del siglo XVII, en la parte baja de la ciudad, junto al río Shamka, había un templo con dos altares: uno en honor a la Natividad de Cristo y el otro, de la Asunción de la Santísima Virgen. Debido a la estrechez del antiguo edificio, se construyó un nuevo templo entre 1846 y 1850.

El iniciador de la construcción fue el comerciante arzamásense Alexander Mikhailovich Zayashnikov. Comenzando su vida como un pobre burgués, se enriqueció y acumuló una considerable fortuna. Su hija menor, Evdokiya, recibió como dote 50 mil rublos, pero falleció repentinamente el 25 de agosto de 1845. En memoria de su hija, siguiendo el consejo de su guía espiritual, el padre Dmitry Raevsky, Zayashnikov decidió gastar la dote en la construcción de la iglesia. El diseño de la iglesia fue encargado al arquitecto K.A. Ton, pero Alexander Mikhailovich no vivió para ver su realización, falleciendo el 4 de noviembre de 1846. La construcción fue continuada por su esposa y su yerno, el noble Nikolai Yakovlevich Stobeus.

La iglesia de la Natividad de Cristo fue pronto erigida. El arquitecto Mikhail Petrovich Korinfsky Verentsov, conocido por su trabajo en la catedral de Resurrección de Arzamás, se encargó del iconostasio. El templo recibió dos altares adicionales: el derecho en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen y el izquierdo en honor al santo Nicolás el Milagroso. La consagración tuvo lugar el 1 de octubre de 1850, y la iglesia se convirtió en un símbolo de la construcción de templos de la "edad dorada" de Arzamás.

En 1939, el templo fue cerrado, y el 7 de abril de 1940 fue entregado a una panadería. En 1981, el edificio pasó a la Oficina de Restauración Científica y de Producción Especial de Gorky, que continuó en 2002 por iniciativa de la igumenia Sergia del monasterio de Serafimo-Diveevo. Aquí se estableció uno de los tres conventos de la comunidad.

El 15 de agosto de 2010, el arzobispo Georgiy consagró el templo en honor a la Natividad de Cristo. El 25 de septiembre, consagró un altar en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen. El último altar fue consagrado el 17 de enero de 2011 en honor al santo Nicolás y a la mártir Evdokiya.