История Покровской церкви начинается с прошения иркутского мещанина Ермолая Лычагова, поданного в сентябре 1823 года Иркутскому Епископу Михаилу. Лычагов просил разрешения на перестройку своего дома в церковь с добавлением алтаря, паперти и колокольни во имя Покрова Пресвятой Богородицы и придела Святого Мученика Ермолая за свой счет.

Проект здания церкви разработал городской архитектор В. Бронников. Однако с марта по сентябрь 1826 года произошли изменения, и в сентябре того же года готовились к освящению Сретенский и Покровский приделы. 1 октября 1826 года церковь была освящена во имя Сретения Господня и приделом Покрова Пресвятой Богородицы протоиереем Никифором Парняковым в присутствии Епископа Михаила. Однако церковь оставалась без регулярных служб, что вызывало недоумение у местных жителей. С 26 марта 1827 года священником стал Андрей Шастин.

К апрелю 1828 года храм во имя Святого Священномученика Ермолая был завершен и готов к освящению, которое состоялось 7 мая 1828 года. Первая клировая ведомость 1832 года отмечает 43 двора в приходе, где проживали 244 мужчины и 189 женщин. В 1838 году впервые упоминается имя старосты Ивана Алексеева Лычагова, родственника Е. Лычагова.

С 1840 по 1843 год велось строительство каменной паперти, завершенное к сентябрю 1843 года. Документы 1844-1846 годов отсутствуют, но в 1847 году для священнослужителей был приобретен двухэтажный деревянный дом. В этом же году умер священник Владимир Никольский, возможно, похороненный в ограде церкви. 8 сентября 1847 года храм был переосвящен.

Клировая ведомость 1857 года впервые упоминает деревянную паперть у верхней церкви. 8 января 1859 года на колокольню был поднят новый колокол, пожертвованный Хрисанфом Брянским. В 1871 году церковь обнесли деревянной оградой, а в 1875 году куплен дом для священника благодаря пожертвованию купца Павла Андреевича Пономарёва.

Павел Андреевич Пономарёв, страдая от ухудшения здоровья, умер в 1883 году. Его останки были временно помещены в склеп в Петербурге, а в 1890 году перевезены на родину и погребены у алтаря Покровской церкви. В его честь в Иркутске открылись начальные училища.

После 1917 года, после разорения Знаменского монастыря, в Покровскую церковь переселили монашек. Вблизи церкви разместилась автобаза, стремившаяся занять ее помещения. Храм нуждался в ремонте, но был закрыт в апреле 1934 года и использовался как цеха авторемонтного предприятия. Надгробный памятник Пономарёва был уничтожен.

С октября 2007 года настоятелем храма является священник Валерий Некрасов. Первая служба состоялась в 2008 году на Пасху. В 2011 году отец Валерий был награжден званием протоиерея. В храме три престола: Сретения Господа, Покрова Богородицы и Священномученика Ермолая.