Die Geschichte der Schutzmantelkirche beginnt mit dem Gesuch des irkutsker Bürgers Jermolai Lytschakow, das im September 1823 an den irkutsker Bischof Michael gerichtet wurde. Lytschakow bat um die Erlaubnis, sein Haus in eine Kirche umzubauen, mit der Hinzufügung eines Altars, einer Vorhalle und eines Glockenturms im Namen des Schutzmantels der Heiligen Gottesmutter und des Altars des Heiligen Märtyrers Jermolai auf eigene Kosten.

Das Projekt des Kirchengebäudes wurde vom Stadtarchitekten W. Bronnikow entworfen. Allerdings gab es von März bis September 1826 Änderungen, und im September desselben Jahres wurden die Altäre der Begegnung und des Schutzmantels vorbereitet. Am 1. Oktober 1826 wurde die Kirche im Namen der Begegnung des Herrn und des Altars des Schutzmantels der Heiligen Gottesmutter durch den Protopresbyter Nikifor Parnjakow im Beisein von Bischof Michael geweiht. Die Kirche blieb jedoch ohne regelmäßige Gottesdienste, was bei den Einheimischen Verwunderung auslöste. Ab dem 26. März 1827 wurde Andrej Schastin zum Priester.

Bis April 1828 war der Tempel im Namen des Heiligen Märtyrers Jermolai fertiggestellt und bereit zur Weihe, die am 7. Mai 1828 stattfand. Die erste Kirchenstatistik von 1832 verzeichnet 43 Höhlen in der Gemeinde, in denen 244 Männer und 189 Frauen lebten. 1838 wird zum ersten Mal der Name des Vorstehers Ivan Alexejew Lytschakow erwähnt, ein Verwandter von E. Lytschakow.

Von 1840 bis 1843 wurde eine steinerne Vorhalle gebaut, die im September 1843 abgeschlossen wurde. Dokumente aus den Jahren 1844-1846 fehlen, aber 1847 wurde ein zweigeschossiges Holzhaus für die Geistlichen erworben. In diesem Jahr starb der Priester Wladimir Nikolskij, der möglicherweise im Kirchenhof beigesetzt wurde. Am 8. September 1847 wurde der Tempel erneut geweiht.

Die Kirchenstatistik von 1857 erwähnt zum ersten Mal die hölzerne Vorhalle der oberen Kirche. Am 8. Januar 1859 wurde eine neue Glocke, gestiftet von Chrysanth Brjanskij, in den Glockenturm gehoben. 1871 wurde die Kirche mit einem hölzernen Zaun umgeben, und 1875 wurde dank einer Spende des Kaufmanns Pawel Andrejewitsch Ponomarjow ein Haus für den Priester gekauft.

Pawel Andrejewitsch Ponomarjow, der unter gesundheitlichen Problemen litt, starb 1883. Seine Überreste wurden vorübergehend in einem Grab in Petersburg untergebracht und 1890 in seine Heimat überführt und am Altar der Schutzmantelkirche beigesetzt. Zu seinen Ehren wurden in Irkutsk Grundschulen eröffnet.

Nach 1917, nach der Zerstörung des Znamenskij-Klosters, wurden Nonnen in die Schutzmantelkirche umgesiedelt. In der Nähe der Kirche wurde eine Autobasis eingerichtet, die versuchte, ihre Räumlichkeiten zu beanspruchen. Die Kirche benötigte Reparaturen, wurde jedoch im April 1934 geschlossen und als Werkstatt eines Auto-Reparaturunternehmens genutzt. Das Grabmal von Ponomarjow wurde zerstört.

Seit Oktober 2007 ist der Priester Walerij Nekrasow der Pfarrer der Kirche. Der erste Gottesdienst fand 2008 zu Ostern statt. 2011 wurde Vater Walerij mit dem Titel Protopresbyter ausgezeichnet. In der Kirche gibt es drei Altäre: den Altar der Begegnung des Herrn, den Altar des Schutzmantels der Gottesmutter und den Altar des Heiligen Märtyrers Jermolai.