Церковь Покрова на Торгу была возведена на месте более старой церкви Иоакима и Анны. Строительство церкви Иоакима и Анны связано с визитами в Вологду царя Ивана Грозного. Его первое посещение города датируется 1545 годом. В 1549 году у Грозного родилась дочь Анна, и в честь этого события в Новодевичьем монастыре был заложен храм, посвященный Иоакиму и Анне. Вологодская деревянная церковь Иоакима и Анны в 1560-х годах стала домовым храмом при деревянном дворце Ивана Грозного. После пожара 1605 года церковь была восстановлена и получила название Иоакима и Анны у Государя на сенях, а в 1627 году, Иоакима и Анны на Старом государевом дворе. Архитектурно церковь второй половины XVII века относилась к типу клетских храмов.

После пожара 1679 года церковь была восстановлена с главным престолом в честь Покрова Пресвятой Богородицы и приделом Иоакима и Анны. Теплая деревянная церковь, вероятно, перестроенная после пожара 1698 года, простояла до 1780-х годов. Староста Кирилл Поярков и прихожане получили разрешение от архиепископа Иринея на строительство каменного храма. Известно, что на время строительства деревянная церковь была перемещена без прекращения служб. После завершения строительства каменной церкви старая была разобрана на дрова.

Существуют упоминания о церкви Покрова в Вологде в конце XV века, и в летописях говорится, что она сгорела в 1486 году. Однако нет точных данных о связи этой церкви с церковью Покрова на Торгу. Косвенным подтверждением более раннего происхождения Покровской церкви может служить существование в начале XVII века Покровской улицы, где находились Государев двор и церковь Иоакима и Анны.

Каменный храм с главным престолом в честь Покрова Пресвятой Богородицы и приделами Макария Унженского и Иоакима и Анны был построен в 1778-1780 годах. С 1832 года храм стал летним, холодным, и вошел в состав Покровско-Казанского прихода, образованного после объединения с Казанской церковью на Болоте.

В середине 1920-х годов церковь была закрыта и передана губархиву, несмотря на соблюдение строгих условий, установленных советской властью для церквей. Закрытие храма, в котором находились две приходские общины, Покрово-Казанская и Никольская Сенноплощадская, вызвало сильный протест прихожан. Богослужения возобновились в 1992 году, а в 1995 году при храме открылась воскресная школа.