Село Преполовенка появилось после путешествия императрицы Екатерины II по Волге, когда она передала окрестные земли в дар графам Орловым. В 1838 году Владимир Петрович Орлов-Давыдов, внук Владимира Орлова, построил в Преполовенке каменную церковь.

Архитектура церкви необычна: колокольня напоминает маяк на морском берегу. Храм мог вместить до 800 человек и при нем действовала приходская школа.

В 1922 году церковь закрыли, и она стала зернохранилищем, а иконы и церковная утварь были уничтожены. Во время Великой Отечественной войны в здании разместили казарму для учебной эскадрильи имени Левачевского. Курсанты сделали деревянное перекрытие, и их спальня оказалась на втором этаже, тогда как на первом находились аэродромные техники.

После войны церковь снова использовали как зернохранилище, а колокольню превратили в водонапорную башню. Из-за постоянной сырости все фрески внутри церкви погибли.

В начале 90-х годов церковь вновь открылась для богослужений, прихожане сами занимались уборкой и ремонтом. 3 июля 1992 года на храм установили купола, а в 2009 году на колокольню вернули колокола. С октября 2008 года богослужения проводятся регулярно, а летом того же года в храм провели электричество. В 2011 году была построена котельная. Работы по восстановлению храма продолжаются.