El pueblo de Prepolovinka apareció tras el viaje de la emperatriz Catalina II por el Volga, cuando ella cedió las tierras circundantes como regalo a los condes Orlov. En 1838, Vladimir Petrovich Orlov-Davydov, nieto de Vladimir Orlov, construyó una iglesia de piedra en Prepolovinka.

La arquitectura de la iglesia es inusual: el campanario se asemeja a un faro en la costa marina. El templo podía albergar hasta 800 personas y contaba con una escuela parroquial.

En 1922, la iglesia fue cerrada y se convirtió en un almacén de grano, mientras que los íconos y los utensilios de la iglesia fueron destruidos. Durante la Gran Guerra Patria, el edificio albergó un cuartel para una escuadrilla de entrenamiento llamada en honor a Levachevsky. Los cadetes hicieron un techo de madera, y su dormitorio quedó en el segundo piso, mientras que en el primero se encontraban los técnicos del aeródromo.

Después de la guerra, la iglesia volvió a ser utilizada como almacén de grano, y el campanario se transformó en un tanque de agua. Debido a la constante humedad, todos los frescos dentro de la iglesia se perdieron.

A principios de los años 90, la iglesia volvió a abrirse para los servicios religiosos, y los feligreses se encargaron de la limpieza y las reparaciones. El 3 de julio de 1992, se instalaron cúpulas en el templo, y en 2009 se devolvieron las campanas al campanario. Desde octubre de 2008, los servicios religiosos se llevan a cabo regularmente, y en el verano de ese mismo año se instaló electricidad en el templo. En 2011 se construyó una caldera. Las obras de restauración del templo continúan.