Das Dorf Prepolowenka entstand nach der Reise von Kaiserin Katharina II. an der Wolga, als sie die umliegenden Ländereien den Grafen Orlow schenkte. 1838 baute Wladimir Petrowitsch Orlow-Dawydow, der Enkel von Wladimir Orlow, in Prepolowenka eine Steinkirche.

Die Architektur der Kirche ist ungewöhnlich: Der Glockenturm erinnert an einen Leuchtturm an der Küste. Der Tempel konnte bis zu 800 Personen fassen und hatte eine Gemeindeschule.

1922 wurde die Kirche geschlossen und diente als Getreidespeicher, während die Ikonen und kirchlichen Utensilien zerstört wurden. Während des Zweiten Weltkriegs wurde im Gebäude eine Kaserne für die Ausbildungsstaffel nach Lewatschewsky untergebracht. Die Kadetten bauten eine Holzdecke, und ihr Schlafsaal befand sich im zweiten Stock, während sich im ersten die Flugplatztechniker aufhielten.

Nach dem Krieg wurde die Kirche erneut als Getreidespeicher genutzt, und der Glockenturm wurde in einen Wasserturm umgewandelt. Aufgrund der ständigen Feuchtigkeit gingen alle Fresken in der Kirche verloren.

In den frühen 90er Jahren wurde die Kirche wieder für Gottesdienste geöffnet, die Gemeindemitglieder kümmerten sich selbst um die Reinigung und Renovierung. Am 3. Juli 1992 wurden Kuppeln auf den Tempel gesetzt, und 2009 wurden die Glocken in den Glockenturm zurückgebracht. Seit Oktober 2008 finden regelmäßig Gottesdienste statt, und im Sommer desselben Jahres wurde Strom in die Kirche gelegt. 2011 wurde eine Heizungsanlage gebaut. Die Arbeiten zur Wiederherstellung des Tempels dauern an.