Церковь в Копнине существовала уже в середине XVI века. В сотной выписи 1563 года упоминается: «В селе церковь Никола Чудотворец». В писцовых книгах 1593 года также указана церковь с тем же именем, но ещё не освящённая. Вероятно, это была новая постройка, при которой служил поп Важен, а также проскурница и нищие, получавшие помощь от церкви. Церковные земли включали 10 четвертей пашни и 100 копен сена. Спустя 35 лет население Копнинской вотчины значительно сократилось, возможно, из-за литовского разорения. Согласно писцовым книгам 1628-1629 годов, в селе Копнине был монастырский двор, 7 дворов для монастырской пашни и 2 двора бобылей. В деревне Свечине находилось 14 дворов монастырских рыбаков, а в деревне Желтикове, 5 крестьянских дворов. В деревне Меринове было 2 крестьянских двора, 2 бобыльских и 1 пустой, а деревня Измайлова числилась пустошью. В переписных книгах 1678 года Копнино значится как присёлок к селу Хупани, и вся Копнинская вотчина переписана вместе с Хупаньской. Все упомянутые деревни, включая вновь заселённое Измайлово, насчитывали 169 крестьянских и 10 бобыльских дворов с населением в 604 мужчины. В XVIII веке крестьяне села Копнина и прилегающих деревень выполняли повинности Троице-Сергиеву монастырю вместе с крестьянами села Хупань. С 1764 года они стали казёнными крестьянами.

В писцовых книгах 1628-1629 годов о церкви в Копнине говорится: «В селе церковь Николы Чудотворца деревянная клецки, а в церкви деисус, царские двери, местные образы, ризы, книги и всё церковное имущество монастырское. При церкви служат поп Андрей, дьячок Федька и пономарь Якимко. Паханой церковной земли 2 четверти в поле, лесом поросло 8 четвертей, сена 100 копен». Надписи на книгах, хранившихся в церкви, свидетельствуют, что церковь во имя Николая Чудотворца существовала в Копнине в 1684 году.

В 1711 году при церкви было 62 приходских двора, а в 1746 году с неё взималось дани 3 рубля 28 копеек. В 1775 году церковь сгорела, но в том же году с благословения епископа Переславского Антония была построена новая деревянная церковь во имя Николая Чудотворца. Гавриил Иванович Цветков, окончив богословское отделение Владимирской духовной семинарии в 1804 году, был назначен священником села Копнина Переславского уезда и умер в 1837 году.

В 1815 году вместо деревянной церкви прихожане возвели каменный храм с колокольней, который существует и поныне. В нём три престола: в холодном храме Святителя Николая Чудотворца, в тёплых приделах, Преподобного Сергия Радонежского и Казанской иконы Божией Матери. Церковь была хорошо снабжена утварью, ризницей, святыми иконами и богослужебными книгами. Престол главного храма был украшен медными вызолоченными досками с чеканными священными изображениями. Среди икон особенно почитались прихожанами Смоленская икона Божией Матери, икона Божией Матери «Всех скорбящих Радость» и Святителя Николая Чудотворца.