La iglesia en Kopnino existía ya a mediados del siglo XVI. En un registro de 1563 se menciona: «En la aldea, la iglesia de Nicolás el Milagroso». En los libros de registro de 1593 también se indica una iglesia con el mismo nombre, pero aún no consagrada. Probablemente, era una nueva construcción, donde servía el sacerdote Vajen, así como una proscuradora y mendigos que recibían ayuda de la iglesia. Las tierras de la iglesia incluían 10 cuartas de tierra cultivable y 100 copas de heno. Después de 35 años, la población de la propiedad de Kopnino se redujo significativamente, posiblemente debido a la devastación lituana. Según los libros de registro de 1628-1629, en la aldea de Kopnino había una casa monástica, 7 casas para la tierra cultivable del monasterio y 2 casas de campesinos. En la aldea de Svechina había 14 casas de pescadores monásticos, y en la aldea de Zheltikovo, 5 casas campesinas. En la aldea de Merinovo había 2 casas campesinas, 2 de campesinos sin tierras y 1 vacía, mientras que la aldea de Izmaylovo figuraba como despoblada. En los libros de registro de 1678, Kopnino se menciona como un asentamiento de la aldea de Khupani, y toda la propiedad de Kopnino fue registrada junto con la de Khupani. Todas las aldeas mencionadas, incluyendo la recién poblada Izmaylovo, contaban con 169 casas campesinas y 10 de campesinos sin tierras, con una población de 604 hombres. En el siglo XVIII, los campesinos de la aldea de Kopnino y las aldeas adyacentes cumplían con las obligaciones del monasterio de la Trinidad de San Sergio junto con los campesinos de la aldea de Khupani. Desde 1764, se convirtieron en campesinos estatales.

En los libros de registro de 1628-1629 se menciona la iglesia en Kopnino: «En la aldea, la iglesia de Nicolás el Milagroso es de madera, y en la iglesia hay un deisis, puertas reales, imágenes locales, vestimentas, libros y todos los bienes de la iglesia del monasterio. En la iglesia sirven el sacerdote Andrés, el diácono Fedka y el sacristán Yakimko. La tierra de la iglesia cultivada es de 2 cuartas en el campo, y 8 cuartas están cubiertas de bosque, con 100 copas de heno». Inscripciones en los libros guardados en la iglesia indican que la iglesia en nombre de Nicolás el Milagroso existía en Kopnino en 1684.

En 1711, había 62 casas parroquiales junto a la iglesia, y en 1746 se recaudaron 3 rublos y 28 kopeks de ella. En 1775, la iglesia se quemó, pero ese mismo año, con la bendición del obispo de Pereslavl, Antonio, se construyó una nueva iglesia de madera en nombre de Nicolás el Milagroso. Gavriil Ivanovich Tsvetkov, quien se graduó de la sección de teología del seminario espiritual de Vladimir en 1804, fue nombrado sacerdote de la aldea de Kopnino en el distrito de Pereslavl y murió en 1837.

En 1815, en lugar de la iglesia de madera, los feligreses levantaron un templo de piedra con campanario, que existe hasta hoy. Tiene tres altares: en el templo frío, el de San Nicolás el Milagroso, y en los altares cálidos, el del Santo Serguéi de Radónezh y el de la icono de la Madre de Dios de Kazán. La iglesia estaba bien equipada con utensilios, vestimentas, íconos sagrados y libros de culto. El altar del templo principal estaba adornado con tablas de cobre doradas con imágenes sagradas grabadas. Entre los íconos, los feligreses veneraban especialmente el ícono de la Madre de Dios de Smolensk, el ícono de la Madre de Dios «Alegría de todos los que sufren» y el de San Nicolás el Milagroso.