Die Kirche in Kopnino existierte bereits Mitte des 16. Jahrhunderts. In der Hundertausendschrift von 1563 wird erwähnt: „Im Dorf die Kirche des Nikolaus des Wundertäters“. In den Katasterbüchern von 1593 wird ebenfalls eine Kirche mit demselben Namen angegeben, die jedoch noch nicht geweiht war. Wahrscheinlich war dies ein neuer Bau, bei dem der Priester Waschen diente, sowie eine Proskurina und Bettler, die Hilfe von der Kirche erhielten. Die Kirchenländer umfassten 10 Viertel Ackerland und 100 Koppen Heu. Nach 35 Jahren war die Bevölkerung des Kopninsker Guts erheblich geschrumpft, möglicherweise aufgrund der litauischen Verwüstung. Laut den Katasterbüchern von 1628-1629 gab es im Dorf Kopnino einen Klosterhof, 7 Höhlen für Klosterackerland und 2 Höhlen von Bäuerchen. Im Dorf Swetschine gab es 14 Höhlen von Klosterfischern, und im Dorf Scheltikow 5 Bauernhöhlen. Im Dorf Merinowo gab es 2 Bauernhöhlen, 2 Bäuerchen und 1 leeres, während das Dorf Ismailowo als Wüstung galt. In den Volkszählungsbüchern von 1678 wird Kopnino als Weiler des Dorfes Chupani aufgeführt, und das gesamte Kopninsker Gut wurde zusammen mit dem Chupanischen Gut aufgelistet. Alle genannten Dörfer, einschließlich des neu besiedelten Ismailowo, zählten 169 Bauernhöhlen und 10 Bäuerchen mit einer Bevölkerung von 604 Männern. Im 18. Jahrhundert leisteten die Bauern des Dorfes Kopnino und der angrenzenden Dörfer Abgaben an das Dreifaltigkeits-Sergius-Kloster zusammen mit den Bauern des Dorfes Chupani. Ab 1764 wurden sie zu staatlichen Bauern.

In den Katasterbüchern von 1628-1629 wird über die Kirche in Kopnino gesagt: „Im Dorf gibt es eine hölzerne Kirche des Nikolaus des Wundertäters, und in der Kirche gibt es einen Deisis, königliche Türen, lokale Bilder, Gewänder, Bücher und sämtliches kirchliches Eigentum des Klosters. In der Kirche dienen der Priester Andrei, der Diakon Fedka und der Ponomar Jakimko. Die bewirtschaftete Kirchenfläche beträgt 2 Viertel im Feld, 8 Viertel sind mit Wald bewachsen, 100 Koppen Heu“. Inschriften in den Büchern, die in der Kirche aufbewahrt wurden, belegen, dass die Kirche im Namen des Nikolaus des Wundertäters 1684 in Kopnino existierte.

Im Jahr 1711 gab es in der Kirche 62 Pfarreihöhlen, und 1746 wurden 3 Rubel 28 Kopeken an Abgaben erhoben. 1775 brannte die Kirche nieder, aber im selben Jahr wurde mit dem Segen des Bischofs von Pereslawl, Antonij, eine neue hölzerne Kirche im Namen des Nikolaus des Wundertäters erbaut. Gabriel Ivanovich Zwetkov, der 1804 das theologische Studium an der Wladimirer Geistlichen Akademie abgeschlossen hatte, wurde zum Priester des Dorfes Kopnino im Pereslawl-Ujesd ernannt und starb 1837.

Im Jahr 1815 errichteten die Gemeindemitglieder anstelle der hölzernen Kirche einen steinernen Tempel mit einem Glockenturm, der bis heute besteht. Er hat drei Altäre: im kalten Tempel des Heiligen Nikolaus des Wundertäters, in den warmen Kapellen des Heiligen Sergius von Radonesch und des Kazanischen Ikone der Gottesmutter. Die Kirche war gut mit Utensilien, Gewändern, heiligen Ikonen und liturgischen Büchern ausgestattet. Der Altar des Haupttempels war mit kupfernen vergoldeten Brettern mit geprägten heiligen Bildern geschmückt. Unter den Ikonen wurden die Smolensker Ikone der Gottesmutter, die Ikone der Gottesmutter „Freude aller Trauernden“ und der Heilige Nikolaus des Wundertäters von den Gemeindemitgliedern besonders verehrt.