В 1887 году на Командорских островах был создан самостоятельный православный приход. На тот момент на островах не было полноценного храма, а лишь несколько старых часовен. Для строительства нового храма, которое планировалось начать весной 1888 года, был привезён лес из Америки. Строительство продолжалось до 1892 года. В этом году отмечалась годовщина чудесного спасения цесаревича Николая, а село с 1880-х годов называлось Никольским. Старая часовня была освящена в 1842 году епископом Иннокентием (Вениаминовым) в честь святителя Иннокентия Иркутского, который считался покровителем села. Поэтому новая церковь была освящена в честь Николая Чудотворца и Иннокентия Иркутского. Несколько лет спустя в селе Преображенском на острове Медный построили ещё одну церковь по образцу Никольско-Иннокентиевского храма. В 1920-х годах оба храма закрыли. Спасо-Преображенская церковь была разобрана в 1930-х годах. В Никольско-Иннокентиевской церкви разместили сельский клуб, а затем общежитие и художественную школу. В 1983 году здание бывшего храма сгорело.

В 1991 году на Командорских островах нашли останки Витуса Беринга и пяти участников Второй Камчатской экспедиции. Их отправили в Москву, где после исследований решили перезахоронить на острове Беринга. Для этого прибыл о. Ярослав Левко, который провёл панихиду по погибшим морякам. Это была первая церковная служба на острове с 1926 года. В 2009 году в Министерстве юстиции зарегистрировали местную православную общину, и начались обсуждения строительства храма.

17 сентября 2010 года патриарх Кирилл посетил Командорские острова и освятил место для нового храма. Через год было освящено основание церкви, а 3 ноября 2011 года на остров доставили разобранный храм. Из Кирова до Владивостока его везли по железной дороге. Вятские мастера собирали храм на месте в течение восьми недель. В сентябре 2012 года в церкви установили иконостас, созданный художниками мастерской «Абрамцево» из Сергиева Посада. Алеутский краеведческий музей вернул колокол Никольско-Иннокентиевской церкви, отлитый в 1891 году в Санкт-Петербурге на заводе В. Орлова. 27 октября 2012 года епископ Петропавловский и Камчатский Артемий освятил храм.