En 1887, une paroisse orthodoxe autonome a été créée sur les îles Komandorski. À cette époque, il n'y avait pas de véritable église sur les îles, seulement quelques vieilles chapelles. Pour la construction d'une nouvelle église, qui devait commencer au printemps 1888, du bois a été amené d'Amérique. La construction a duré jusqu'en 1892. Cette année-là, on célébrait l'anniversaire du sauvetage miraculeux du tsarévitch Nicolas, et le village était appelé Nikol'skoïe depuis les années 1880. La vieille chapelle avait été consacrée en 1842 par l'évêque Innocent (Veniaminov) en l'honneur de saint Innocent d'Irkoutsk, considéré comme le patron du village. C'est pourquoi la nouvelle église a été consacrée en l'honneur de Nicolas le Miracleux et d'Innocent d'Irkoutsk. Quelques années plus tard, dans le village de Preobrazhenskoïe sur l'île de Médny, une autre église a été construite selon le modèle de l'église Nikol'sko-Innocentievskaïa. Dans les années 1920, les deux églises ont été fermées. L'église Spaso-Preobrazhenskaïa a été démolie dans les années 1930. L'église Nikol'sko-Innocentievskaïa a été transformée en club de village, puis en dortoir et en école d'art. En 1983, le bâtiment de l'ancienne église a brûlé.

En 1991, des restes de Vitus Bering et de cinq membres de la deuxième expédition de Kamtchatka ont été découverts sur les îles Komandorski. Ils ont été envoyés à Moscou, où, après des recherches, il a été décidé de les réinhumer sur l'île de Bering. Pour cela, le père Yaroslav Levko est arrivé, qui a célébré une messe en mémoire des marins décédés. C'était le premier service religieux sur l'île depuis 1926. En 2009, une communauté orthodoxe locale a été enregistrée au ministère de la Justice, et des discussions ont commencé sur la construction d'une église.

Le 17 septembre 2010, le patriarche Cyrille a visité les îles Komandorski et a consacré le site pour la nouvelle église. Un an plus tard, les fondations de l'église ont été consacrées, et le 3 novembre 2011, l'église démontée a été livrée sur l'île. Elle a été transportée de Kirov à Vladivostok par chemin de fer. Des artisans de Viatka ont assemblé l'église sur place pendant huit semaines. En septembre 2012, un iconostase, créé par des artistes de l'atelier « Abramtsevo » de Serguiev Possad, a été installé dans l'église. Le musée régional aleout a restitué la cloche de l'église Nikol'sko-Innocentievskaïa, fondue en 1891 à Saint-Pétersbourg à l'usine de V. Orlov. Le 27 octobre 2012, l'évêque de Petropavlovsk et de Kamtchatka, Artemiy, a consacré l'église.