Im Jahr 1887 wurde auf den Kommandeurinseln eine eigenständige orthodoxe Gemeinde gegründet. Zu diesem Zeitpunkt gab es auf den Inseln keinen vollwertigen Tempel, sondern nur einige alte Kapellen. Für den Bau der neuen Kirche, dessen Beginn für das Frühjahr 1888 geplant war, wurde Holz aus Amerika gebracht. Der Bau dauerte bis 1892. In diesem Jahr wurde das wunderbare Rettungsereignis des Zarewitsch Nikolai gefeiert, und das Dorf wurde seit den 1880er Jahren Nikolsk genannt. Die alte Kapelle wurde 1842 von Bischof Innokentiy (Weniaminov) zu Ehren des Heiligen Innokentiy von Irkutsk geweiht, der als Schutzpatron des Dorfes galt. Daher wurde die neue Kirche zu Ehren des Heiligen Nikolaus und Innokentiy von Irkutsk geweiht. Einige Jahre später wurde im Dorf Preobrazhenskoe auf der Insel Medny eine weitere Kirche nach dem Vorbild der Nikolsk-Innokentiy-Kirche erbaut. In den 1920er Jahren wurden beide Kirchen geschlossen. Die Spaso-Preobrazhenski-Kirche wurde in den 1930er Jahren abgerissen. In der Nikolsk-Innokentiy-Kirche wurde ein Dorfgemeinschaftshaus untergebracht, später ein Wohnheim und eine Kunstschule. Im Jahr 1983 brannte das Gebäude der ehemaligen Kirche nieder.

Im Jahr 1991 wurden auf den Kommandeurinseln die Überreste von Vitus Bering und fünf Teilnehmern der Zweiten Kamtschatka-Expedition gefunden. Sie wurden nach Moskau geschickt, wo nach Untersuchungen beschlossen wurde, sie auf der Bering-Insel neu zu bestatten. Zu diesem Zweck kam Pater Jaroslav Levko, der eine Gedenkfeier für die gefallenen Seeleute abhielt. Dies war der erste kirchliche Gottesdienst auf der Insel seit 1926. Im Jahr 2009 wurde in das Ministerium für Justiz eine lokale orthodoxe Gemeinde eingetragen, und die Diskussionen über den Bau einer Kirche begannen.

Am 17. September 2010 besuchte Patriarch Kirill die Kommandeurinseln und weihte den Ort für die neue Kirche. Ein Jahr später wurde das Fundament der Kirche geweiht, und am 3. November 2011 wurde die abgebauten Kirche auf die Insel gebracht. Von Kirov nach Wladiwostok wurde sie mit der Eisenbahn transportiert. Meister aus Wjatka bauten die Kirche vor Ort innerhalb von acht Wochen zusammen. Im September 2012 wurde in der Kirche ein Ikonostase installiert, die von Künstlern der Werkstatt „Abramtsevo“ aus Sergiew Possad geschaffen wurde. Das Aleuten-Museum gab die Glocke der Nikolsk-Innokentiy-Kirche zurück, die 1891 in St. Petersburg in der Fabrik von V. Orlov gegossen wurde. Am 27. Oktober 2012 weihte Bischof Artemiy von Petropawlowsk und Kamtschatka die Kirche.