En 1887 se creó una parroquia ortodoxa independiente en las Islas Komandorski. En ese momento, no había un templo completo en las islas, solo algunas viejas capillas. Para la construcción de un nuevo templo, que se planeaba comenzar en la primavera de 1888, se trajo madera de América. La construcción continuó hasta 1892. Ese año se conmemoraba el aniversario del milagroso salvamento del zarévich Nicolás, y la aldea había sido llamada Nikolsk desde la década de 1880. La antigua capilla fue consagrada en 1842 por el obispo Inocencio (Veniaminov) en honor al santo Inocencio de Irkutsk, quien era considerado el patrón de la aldea. Por lo tanto, la nueva iglesia fue consagrada en honor a Nicolás el Milagroso y a Inocencio de Irkutsk. Algunos años después, en la aldea de Preobrazhenskoe en la isla de Medny, se construyó otra iglesia siguiendo el modelo del templo Nikolsk-Inocentievsky. En la década de 1920, ambas iglesias fueron cerradas. La iglesia de Spaso-Preobrazhensky fue desmantelada en la década de 1930. En la iglesia Nikolsk-Inocentievsky se estableció un club rural, y luego un albergue y una escuela de arte. En 1983, el edificio del antiguo templo se quemó.

En 1991, se encontraron los restos de Vitus Bering y cinco participantes de la Segunda Expedición de Kamchatka en las Islas Komandorski. Fueron enviados a Moscú, donde, tras investigaciones, se decidió reenterrar en la isla de Bering. Para ello, llegó el padre Yaroslav Levko, quien realizó un servicio fúnebre por los marineros fallecidos. Este fue el primer servicio religioso en la isla desde 1926. En 2009, se registró una comunidad ortodoxa local en el Ministerio de Justicia, y comenzaron las discusiones sobre la construcción de un templo.

El 17 de septiembre de 2010, el patriarca Kirill visitó las Islas Komandorski y bendijo el lugar para el nuevo templo. Un año después, se bendijo la base de la iglesia, y el 3 de noviembre de 2011, se transportó un templo desmontado a la isla. Desde Kirov hasta Vladivostok, fue transportado por ferrocarril. Los maestros de Vyatka ensamblaron el templo en el lugar durante ocho semanas. En septiembre de 2012, se instaló un iconostasio en la iglesia, creado por artistas del taller 'Abramtsevo' de Sergiev Posad. El museo local de Aleutiano devolvió la campana de la iglesia Nikolsk-Inocentievsky, fundida en 1891 en San Petersburgo en la fábrica de V. Orlov. El 27 de octubre de 2012, el obispo de Petropavlovsk y Kamchatka, Artemio, consagró el templo.