Церковь Иоанна Предтечи с приделом преподобного Кирилла Белозерского была возведена и освящена одновременно с храмом Архангела Гавриила в период с 1531 по 1534 годы. Она находилась за пределами монастырских стен на холме, рядом с часовней, построенной преподобным Кириллом Белозерским. Позже вокруг храма возвели невысокую каменную стену, и это место стало называться Малый Ивановский монастырь, а сам холм, Ивановской горкой.

Согласно описи 1601 года, церковь имела "два верха" и звонницу "на шести столпах". В описи 1668 года описывается покрытие церкви и глав: "Кресты и главы паяны по чешуе белым железом покрыта тесом". Также упоминаются деревянные паперти, примыкающие к западному и южному фасадам. На иконе 1741 года из коллекции Кирилло-Белозерского музея-заповедника церковь изображена двухглавой с четырехскатной крышей, покрытой тёсом. Опись 1773 года отмечает деревянные крыльца у южных и северных дверей, а у западных дверей, каменное крыльцо без свода, обшитое тёсом. Также упоминаются контрфорсы у юго-восточного и юго-западного углов здания, "две главы чешуйчатые и на главах кресты деревянные опаяны жестью". В этой же описи говорится о ветхом состоянии памятника: "крыши тесовы ветхи", контрфорсы "от стен отшатилися", в стенах "от сводов до фундаменту трещины, а на полденной стене от фундаменту вверх до своду великие трещины". В церкви и алтаре было "одиннадцать окошек в них оконницы слюдяные в белом железе ветхи", что указывает на то, что к этому времени оконные проемы в киотах западной и южной стены уже были пробиты.

Оба храма, Гавриила и Иоанна Предтечи, были созданы одним архитектором. Его хорошее знание современных архитектурных течений свидетельствует о том, что он не был местным и, вероятнее всего, происходил из крупного художественного центра, возможно, из Ростова Великого, так как монастырь в то время подчинялся Ростовской Епархии.

Церковь Иоанна Предтечи не избежала общей участи. Покрытие по закомарам было уничтожено, малый барабан сломан. В южной и западной стенах на месте киотов с живописью пробили новые большие окна. Стены храма, ранее беленые, выкрасили в красный цвет.

Реставрационные работы на памятнике практически не проводились. Исследования позволили С.С. Подъяпольскому создать графическую реконструкцию церкви, касающуюся в первую очередь ее утраченного завершения. Была проведена побелка интерьера, выполнены минимально необходимые работы по музеефикации памятника, и на место вернули упавший в 1978 году крест главы.