L'église de Jean-Baptiste avec la chapelle du vénérable Cyril de Belozersk a été construite et consacrée en même temps que le temple de l'archange Gabriel entre 1531 et 1534. Elle était située en dehors des murs du monastère sur une colline, près de la chapelle construite par le vénérable Cyril de Belozersk. Plus tard, un mur en pierre de faible hauteur a été érigé autour du temple, et cet endroit a commencé à être appelé le petit monastère Ivanovsky, et la colline elle-même, la colline Ivanovskaya.

Selon l'inventaire de 1601, l'église avait "deux sommets" et un clocher "sur six piliers". L'inventaire de 1668 décrit la couverture de l'église et des dômes : "Les croix et les dômes sont recouverts de tôle en fer blanc par des écailles". Il mentionne également des porches en bois adjacents aux façades ouest et sud. Sur une icône de 1741 de la collection du musée-réserve de Kirillo-Belozersky, l'église est représentée à deux dômes avec un toit à quatre pentes, recouvert de tôle. L'inventaire de 1773 note des escaliers en bois aux portes sud et nord, et à la porte ouest, un escalier en pierre sans voûte, recouvert de tôle. Il mentionne également des contreforts aux angles sud-est et sud-ouest du bâtiment, "deux dômes écailleux et sur les dômes des croix en bois recouvertes de fer blanc". Le même inventaire parle de l'état vétuste du monument : "les toits en tôle sont vétustes", les contreforts "se sont détachés des murs", dans les murs "des fissures de la voûte jusqu'aux fondations, et sur le mur sud de grandes fissures de la fondation jusqu'à la voûte". Dans l'église et l'autel, il y avait "onze fenêtres avec des châssis en mica en fer blanc vétustes", ce qui indique qu'à ce moment-là, les ouvertures des fenêtres dans les niches des murs ouest et sud avaient déjà été percées.

Les deux temples, Gabriel et Jean-Baptiste, ont été créés par le même architecte. Sa bonne connaissance des courants architecturaux contemporains témoigne du fait qu'il n'était pas local et provenait probablement d'un grand centre artistique, peut-être de Rostov le Grand, car le monastère était alors subordonné à l'Éparchie de Rostov.

L'église de Jean-Baptiste n'a pas échappé au sort général. La couverture des arcs a été détruite, le petit tambour est cassé. Dans les murs sud et ouest, de nouvelles grandes fenêtres ont été percées à la place des niches avec des peintures. Les murs du temple, auparavant blanchis, ont été peints en rouge.

Les travaux de restauration sur le monument n'ont pratiquement pas été réalisés. Des recherches ont permis à S.S. Pod'yapolsky de créer une reconstruction graphique de l'église, concernant principalement son achèvement perdu. Un blanchiment de l'intérieur a été effectué, des travaux minimaux nécessaires à la muséification du monument ont été réalisés, et la croix de la coupole tombée en 1978 a été remise en place.