Церковь Иоанна Богослова, возведенная в 1683 году, считается одной из самых совершенных построек в Ростовском кремле. Этот надвратный храм напоминает церковь Воскресения: он также стоит на высоком подклете и имеет выступающие вперед круглые башни. Однако его основная часть вытянута вверх, что придает зданию легкость и изящество, подчеркнутые удлиненными барабанами. Апсиды церкви имеют небольшую кривизну, что характерно для ростовских храмов. Западный фасад и ворота, выходящие на московскую дорогу, богато украшены.

Фрески церкви изображают сцены из жизни Иоанна Богослова и Авраамия Ростовского, святого, который, согласно летописям, был одним из первых проповедников христианства в Ростове. Особенно интересен нижний ярус росписей, где показана встреча Авраама с Иоанном и борьба с идолопоклонниками. На этих фресках отражены представления художника о древней Ростовской земле. На сцене встречи на западной стене изображен Ростов, окруженный крепостной стеной с башней, рядом, сцена сокрушения идола Велеса на фоне города.

Немного отступив от боковой башни, на стене, как и у церкви Воскресения, установлена небольшая шатровая звонница, напоминающая царскую башенку на кремлевской стене в Москве.

Церковь Иоанна Богослова в Ростовском Архиерейском доме, ныне известном как Ростовский кремль, была построена в начале 1680-х годов по заказу митрополита Ионы Сысоевича, выдающегося церковного деятеля XVII века и сподвижника патриарха Никона. Сооружение над западными парадными воротами кремля завершило формирование кремлевского ансамбля. В интерьере сохранилась стенная роспись, о завершении которой в 1683 году сообщает надпись на восточной стене. Помимо традиционных сюжетов, стенопись включает житийные циклы апостола Иоанна Богослова и святителя Авраамия Ростовского, одного из первых просветителей Ростовской земли.

В храме один престол, посвященный Иоанну Богослову. Церковь, пятиглавый храм с одной световой и четырьмя декоративными главами, имеет трехчастный алтарь и двухъярусный подклет. Она стоит над воротами с коленчатым проездом и окружена галереями с трех сторон, перед воротами со стороны города расположены две круглые башни.

Церковь дважды горела, и к концу XVIII века богослужения прекратились, а в погребах устроили склады. К началу XIX века храм сильно обветшал, и его планировали разобрать для использования кирпича в новой церкви. Однако Ростовское городское общество отстояло древние постройки, но их восстановление началось только во второй половине XIX века. К этому времени храм уже 30 лет стоял без кровли, с разрушенными сводами и выбитыми стеклами. После революции церковь закрыли и показывали посетителям кремля только снаружи. Переломный момент наступил в 1953 году, когда сильный смерч значительно повредил здание, после чего его капитально восстановили. Тогда же западные ворота стали главным входом.