Die Kirche des Heiligen Johannes, erbaut im Jahr 1683, gilt als eines der vollendetsten Bauwerke im Rostower Kreml. Diese Tor-Kirche erinnert an die Auferstehungskirche: Sie steht ebenfalls auf einem hohen Sockel und hat hervorstehende runde Türme. Ihre Hauptstruktur ist jedoch nach oben gestreckt, was dem Gebäude Leichtigkeit und Anmut verleiht, unterstrichen durch die verlängerten Trommeln. Die Apsiden der Kirche weisen eine leichte Krümmung auf, was für die Rostower Kirchen charakteristisch ist. Die Westfassade und die Tore zur Moskauer Straße sind reich verziert.

Die Fresken der Kirche zeigen Szenen aus dem Leben des Heiligen Johannes und des Heiligen Abraham von Rostow, eines Heiligen, der laut Chroniken einer der ersten Prediger des Christentums in Rostow war. Besonders interessant ist die untere Ebene der Malereien, wo die Begegnung Abrahams mit Johannes und der Kampf gegen die Götzenanbeter dargestellt sind. In diesen Fresken spiegeln sich die Vorstellungen des Künstlers über das alte Rostower Land wider. Auf der Szene der Begegnung an der Westwand ist Rostow zu sehen, umgeben von einer Stadtmauer mit einem Turm, daneben die Szene der Zerschlagung des Idols Veles vor der Stadt.

Etwas abgesetzt von dem seitlichen Turm ist an der Wand, wie bei der Auferstehungskirche, ein kleiner schindelgedeckter Glockenturm angebracht, der an das königliche Türmchen an der Kremlmauer in Moskau erinnert.

Die Kirche des Heiligen Johannes im Rostower Erzbischofshaus, heute bekannt als Rostower Kreml, wurde Anfang der 1680er Jahre auf Bestellung des Metropoliten Jona Sysojevich, eines herausragenden Kirchenführers des 17. Jahrhunderts und Vertrauten des Patriarchen Nikon, erbaut. Das Bauwerk über den westlichen Haupteingang des Kremls vollendete die Formierung des Kreml-Ensembles. Im Inneren sind Wandmalereien erhalten geblieben, deren Vollendung im Jahr 1683 durch eine Inschrift an der Ostwand dokumentiert ist. Neben traditionellen Motiven umfasst die Wandmalerei Lebenszyklen des Apostels Johannes und des Heiligen Abraham von Rostow, eines der ersten Aufklärer des Rostower Landes.

Im Tempel gibt es einen Altar, der dem Heiligen Johannes gewidmet ist. Die Kirche, ein fünfkuppeliges Gebäude mit einer Lichtkuppel und vier dekorativen Kuppeln, hat einen dreiteiligen Altar und einen zweigeschossigen Sockel. Sie steht über dem Tor mit einem knickförmigen Durchgang und ist von Galerien auf drei Seiten umgeben, vor den Toren zur Stadt befinden sich zwei runde Türme.

Die Kirche brannte zweimal, und bis Ende des 18. Jahrhunderts wurden die Gottesdienste eingestellt, während in den Kellern Lager eingerichtet wurden. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war der Tempel stark verfallen, und man plante, ihn abzureißen, um die Ziegel für eine neue Kirche zu verwenden. Doch die Rostower Stadtgesellschaft setzte sich für die alten Bauwerke ein, deren Wiederherstellung jedoch erst in der zweiten Hälfte des 19. Jahrhunderts begann. Zu diesem Zeitpunkt stand der Tempel bereits 30 Jahre ohne Dach, mit zerstörten Gewölben und zerbrochenen Fenstern. Nach der Revolution wurde die Kirche geschlossen und den Besuchern des Kremls nur von außen gezeigt. Ein Wendepunkt trat 1953 ein, als ein starker Tornado das Gebäude erheblich beschädigte, wonach es umfassend restauriert wurde. Zu dieser Zeit wurden die westlichen Tore zum Haupteingang.