Первая деревянная церковь, построенная в 1562 году, была уничтожена пожаром в 1680 году. В 1681 году, с благословения Патриарха Иоакима, началось строительство нового храма. Поскольку новый храм был значительно больше, для его возведения использовали место, где ранее находился деревянный Храм во имя Николая Чудотворца, также сгоревший в пожаре 1680 года. Строительство завершилось в 1687 году, и 21 декабря того же года храм был освящен архимандритом Феодосием из Ипатьевского монастыря.

В XVIII веке храм был перестроен, добавлены два новых придела: один в честь Николая Чудотворца, другой, Феодоровской иконы Божией Матери. Каменная ограда вокруг церковного кладбища с тремя воротами была завершена к 1811 году.

В начале XX века храм снова перестраивают: два старых придела разобрали, а на их месте построили новую теплую трапезную с двумя новыми приделами. Руководил работами инженер И. В. Брюханов, и они были завершены в 1903 году.

Богослужения продолжались до 1949 года, после чего храм закрыли и начали реставрацию, которую проводила Костромская специальная научно-реставрационная мастерская. Работы завершились в 1960 году, и в храме разместили экспозицию Костромского историко-архитектурного музея. В 1970-х архитектор К. Г. Тороп провела реставрацию ограды с воротами. Позже, когда музей занимал всю территорию Ипатьевского монастыря, в храме находилась община монастыря. В 2005 году храм полностью передали епархии.

Храм украшен пятью главками. С запада к нему примыкает трапезная, к которой прилегает шатровая колокольня. Храм напоминает Троицкий собор Ипатьевского монастыря, расположенный рядом. Например, его слегка приплюснутые главки схожи с куполами собора. Главная достопримечательность церкви Иоанна Богослова, росписи, покрывающие все внутреннее пространство. Их создавали жители Ипатьевской слободы, а имена художников указаны на клейме, сохранившемся на северной стене храма.