Die erste hölzerne Kirche, die 1562 erbaut wurde, wurde 1680 durch ein Feuer zerstört. 1681 begann mit dem Segen des Patriarchen Joakim der Bau eines neuen Tempels. Da der neue Tempel deutlich größer war, wurde der Standort genutzt, an dem zuvor die hölzerne Kirche zu Ehren des heiligen Nikolaus von Myra stand, die ebenfalls im Feuer von 1680 verbrannt war. Der Bau wurde 1687 abgeschlossen, und am 21. Dezember desselben Jahres wurde der Tempel von dem Archimandriten Theodosius aus dem Ipatiev-Kloster geweiht.

Im 18. Jahrhundert wurde der Tempel umgebaut, zwei neue Kapellen wurden hinzugefügt: eine zu Ehren des heiligen Nikolaus von Myra und die andere zur Theodorovskaja-Ikone der Gottesmutter. Die steinerne Umfriedung um den Kirchhof mit drei Toren wurde bis 1811 fertiggestellt.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts wurde der Tempel erneut umgebaut: zwei alte Kapellen wurden abgerissen, und an ihrer Stelle wurde eine neue beheizte Trauungshalle mit zwei neuen Kapellen gebaut. Die Arbeiten wurden von dem Ingenieur I. V. Brjuchanov geleitet und 1903 abgeschlossen.

Die Gottesdienste fanden bis 1949 statt, danach wurde der Tempel geschlossen und eine Restaurierung begann, die von der Kostroma Spezialwissenschaftlichen Restaurierungswerkstatt durchgeführt wurde. Die Arbeiten wurden 1960 abgeschlossen, und im Tempel wurde eine Ausstellung des Kostroma Historisch-Architektonischen Museums untergebracht. In den 1970er Jahren führte der Architekt K. G. Torop die Restaurierung der Umfriedung mit Toren durch. Später, als das Museum das gesamte Gebiet des Ipatiev-Klosters einnahm, befand sich im Tempel die Gemeinschaft des Klosters. 2005 wurde der Tempel vollständig an das Bistum übergeben.

Der Tempel ist mit fünf Kuppeln geschmückt. Im Westen schließt sich die Trauungshalle an, an die sich der schindelgedeckte Glockenturm anschließt. Der Tempel erinnert an die Dreifaltigkeitskathedrale des Ipatiev-Klosters, das sich in der Nähe befindet. Zum Beispiel ähneln seine leicht abgeflachten Kuppeln den Kuppeln der Kathedrale. Die Hauptattraktion der Kirche des Johannes des Evangelisten sind die Fresken, die den gesamten Innenraum bedecken. Sie wurden von den Bewohnern der Ipatiev-Siedlung geschaffen, und die Namen der Künstler sind auf dem Wappen vermerkt, das an der Nordwand des Tempels erhalten geblieben ist.