La première église en bois, construite en 1562, a été détruite par un incendie en 1680. En 1681, avec la bénédiction du Patriarche Joakim, la construction d'un nouveau temple a commencé. Comme le nouveau temple était beaucoup plus grand, son édification a eu lieu à l'endroit où se trouvait auparavant l'église en bois dédiée à Nicolas le Miracle-Worker, également brûlée lors de l'incendie de 1680. La construction s'est achevée en 1687, et le 21 décembre de la même année, le temple a été consacré par l'archimandrite Théodose du monastère d'Ipatyev.

Au XVIIIe siècle, le temple a été reconstruit, avec l'ajout de deux nouvelles chapelles : l'une en l'honneur de Nicolas le Miracle-Worker, l'autre, de l'icône de la Mère de Dieu de Fiodor. La clôture en pierre autour du cimetière de l'église avec trois portes a été achevée en 1811.

Au début du XXe siècle, le temple a de nouveau été reconstruit : deux anciennes chapelles ont été démolies, et à leur place, une nouvelle salle à manger chauffée avec deux nouvelles chapelles a été construite. Les travaux étaient dirigés par l'ingénieur I. V. Brioukhano et ont été achevés en 1903.

Les services religieux ont continué jusqu'en 1949, après quoi le temple a été fermé et une restauration a été entamée, réalisée par l'atelier scientifique et de restauration spécial de Kostroma. Les travaux se sont achevés en 1960, et une exposition du musée historique et architectural de Kostroma y a été installée. Dans les années 1970, l'architecte K. G. Torop a effectué la restauration de la clôture avec les portes. Plus tard, lorsque le musée occupait tout le territoire du monastère d'Ipatyev, une communauté monastique s'est installée dans le temple. En 2005, le temple a été entièrement transféré à l'évêché.

Le temple est décoré de cinq coupoles. À l'ouest, il est adjacent à la salle à manger, à laquelle est adjointe une cloche en forme de tente. Le temple rappelle la cathédrale de la Trinité du monastère d'Ipatyev, situé à proximité. Par exemple, ses coupoles légèrement aplaties ressemblent à celles de la cathédrale. La principale attraction de l'église de Jean Baptiste est les fresques qui couvrent tout l'espace intérieur. Elles ont été créées par les habitants du quartier d'Ipatyev, et les noms des artistes sont indiqués sur le cartouche qui a été conservé sur le mur nord du temple.