La primera iglesia de madera, construida en 1562, fue destruida por un incendio en 1680. En 1681, con la bendición del Patriarca Joaquín, comenzó la construcción de un nuevo templo. Dado que el nuevo templo era significativamente más grande, se utilizó el lugar donde anteriormente se encontraba la iglesia de madera en honor a San Nicolás, que también se había quemado en el incendio de 1680. La construcción se completó en 1687, y el 21 de diciembre de ese mismo año, el templo fue consagrado por el archimandrita Teodosio del monasterio de Ipatiev.

En el siglo XVIII, el templo fue reconstruido, se añadieron dos nuevos altares: uno en honor a San Nicolás y el otro, a la imagen de la Madre de Dios de Feodorovskaya. La cerca de piedra alrededor del cementerio de la iglesia con tres puertas se completó en 1811.

A principios del siglo XX, el templo fue nuevamente reconstruido: se desmantelaron dos altares antiguos y en su lugar se construyó un nuevo comedor cálido con dos nuevos altares. Las obras fueron dirigidas por el ingeniero I. V. Bryukhanov y se completaron en 1903.

Los servicios continuaron hasta 1949, después de lo cual el templo fue cerrado y comenzó una restauración, llevada a cabo por el taller científico de restauración especial de Kostroma. Los trabajos se completaron en 1960, y en el templo se instaló una exposición del museo histórico y arquitectónico de Kostroma. En la década de 1970, el arquitecto K. G. Torop realizó la restauración de la cerca con las puertas. Más tarde, cuando el museo ocupó todo el territorio del monasterio de Ipatiev, en el templo se encontraba la comunidad del monasterio. En 2005, el templo fue completamente transferido a la diócesis.

El templo está decorado con cinco cúpulas. Al oeste, se adosa el comedor, al que se une el campanario de cúpula. El templo recuerda a la catedral de la Trinidad del monasterio de Ipatiev, que se encuentra cerca. Por ejemplo, sus cúpulas ligeramente achatadas son similares a las del templo. La principal atracción de la iglesia de San Juan Evangelista son las pinturas que cubren todo el espacio interior. Fueron creadas por los habitantes del asentamiento de Ipatiev, y los nombres de los artistas están indicados en el cartucho que se ha conservado en la pared norte del templo.