Церковь Архангела Гавриила с приделом Константина и Елены была построена в 1531-1534 годах одновременно с церковью Усекновения главы Иоанна Предтечи по заказу великого князя Василия III. В 1528 году князь вместе с княгиней Еленой Глинской посетил монастырь, чтобы помолиться о рождении наследника. В честь рождения сына, будущего царя Ивана Грозного, он пожертвовал тысячу рублей Кирилло-Белозерскому монастырю для строительства двух церквей.

Архитектура этой церкви и храма Иоанна Предтечи в Ивановском монастыре отражает новые элементы, привнесенные итальянскими мастерами, работавшими в Москве в XV-XVI веках. Для каменного строительства начала XVI века в Кирилло-Белозерском монастыре было новшеством оформление фасадов и интерьера. Фасады церкви Архангела Гавриила украшены профилированным цоколем и широким трехчастным карнизом. Верхняя часть церкви, над карнизом, была оформлена стенами второго яруса с большими проемами для колоколов, увенчанными кокошниками. В северо-западном углу яруса разместили часы. Церковь завершалась двумя главами: большой в центре и малой над приделом Константина и Елены. В 1638 году на месте яруса звона была устроена ризница с небольшими окнами и сводчатым перекрытием. В XVIII и начале XIX века памятник сильно пострадал: были разрушены оба барабана, уничтожен южный портал, вместо него появились новые большие окна, и был уничтожен второй ярус кокошников. Западный фасад оказался почти полностью закрытым каменной колокольней. Из трех порталов сохранился только северный. В собрании Кирилло-Белозерского музея-заповедника уцелели лишь отдельные предметы храмового убранства.

Реставрационные работы на памятнике проводились несколько раз за последние десятилетия. В 1950-х годах специалисты ВПНРК исследовали и обмерили памятник, а архитектор С.С. Подъяпольский выполнил графическую реконструкцию его первоначального вида. В 1960-1970 годах были проведены работы по консервации и частичной реставрации, установлены дополнительные железные связи в арках между столпами храма, частично снят грунт у восточного фасада для улучшения отвода воды и восстановлен первоначальный цоколь. Также был немного поднят поздний потолок, закрывавший жерло барабана.