La iglesia del Arcángel Gabriel con la capilla de Constantino y Elena fue construida entre 1531 y 1534 al mismo tiempo que la iglesia de la Decapitación de San Juan Bautista por encargo del gran duque Basilio III. En 1528, el duque junto con la duquesa Elena Glinskaya visitó el monasterio para orar por el nacimiento de un heredero. En honor al nacimiento de su hijo, el futuro zar Iván el Terrible, donó mil rublos al monasterio Kirillo-Belozersky para la construcción de dos iglesias.

La arquitectura de esta iglesia y del templo de San Juan Bautista en el monasterio de Ivanovsky refleja nuevos elementos traídos por maestros italianos que trabajaron en Moscú en los siglos XV y XVI. Para la construcción de piedra a principios del siglo XVI, en el monasterio Kirillo-Belozersky era innovador el diseño de las fachadas y el interior. Las fachadas de la iglesia del Arcángel Gabriel están adornadas con un zócalo perfilado y un amplio cornisa de tres partes. La parte superior de la iglesia, sobre el cornisa, estaba decorada con paredes del segundo nivel con grandes aberturas para las campanas, coronadas con kokoshniks. En la esquina noroeste del nivel se colocaron relojes. La iglesia estaba rematada con dos cúpulas: una grande en el centro y una pequeña sobre la capilla de Constantino y Elena. En 1638, en el lugar del nivel de campanas se organizó una sacristía con pequeñas ventanas y un techo abovedado. En los siglos XVIII y principios del XIX, el monumento sufrió mucho: se destruyeron ambos tambores, se arruinó el portal sur, aparecieron nuevas ventanas grandes en su lugar, y se destruyó el segundo nivel de kokoshniks. La fachada occidental quedó casi completamente cubierta por un campanario de piedra. De los tres portales, solo se conservó el norte. En la colección del museo-reserva Kirillo-Belozersky solo sobrevivieron algunos objetos del ornamento del templo.

Se realizaron trabajos de restauración en el monumento varias veces en las últimas décadas. En la década de 1950, especialistas de VPNRK investigaron y midieron el monumento, y el arquitecto S.S. Pod'yapolsky realizó una reconstrucción gráfica de su apariencia original. En las décadas de 1960 y 1970 se llevaron a cabo trabajos de conservación y restauración parcial, se instalaron conexiones de hierro adicionales en los arcos entre los pilares del templo, se retiró parcialmente el suelo en la fachada oriental para mejorar el drenaje de agua y se restauró el zócalo original. También se elevó un poco el techo tardío que cubría la abertura del tambor.