Die Kirche des Erzengels Gabriel mit der Kapelle von Konstantin und Helena wurde in den Jahren 1531-1534 gleichzeitig mit der Kirche der Enthauptung des Johannes des Täufers auf Bestellung des Großfürsten Wassili III. erbaut. Im Jahr 1528 besuchte der Fürst zusammen mit der Fürstin Elena Glinskaya das Kloster, um für die Geburt eines Erben zu beten. Zu Ehren der Geburt seines Sohnes, des zukünftigen Zaren Iwan des Schrecklichen, spendete er tausend Rubel an das Kirillo-Belozerski-Kloster für den Bau von zwei Kirchen.

Die Architektur dieser Kirche und der Kirche des Johannes des Täufers im Iwanowski-Kloster spiegelt neue Elemente wider, die von italienischen Meistern, die im 15. und 16. Jahrhundert in Moskau arbeiteten, eingeführt wurden. Für den steinernen Bau des frühen 16. Jahrhunderts war die Gestaltung der Fassaden und des Innenraums im Kirillo-Belozerski-Kloster neu. Die Fassaden der Kirche des Erzengels Gabriel sind mit einem profilierten Sockel und einem breiten dreiteiligen Gesims geschmückt. Der obere Teil der Kirche, über dem Gesims, war mit Wänden der zweiten Ebene mit großen Öffnungen für die Glocken, gekrönt von Kokoschnik, gestaltet. In der nordwestlichen Ecke der Ebene wurden Uhren angebracht. Die Kirche wurde von zwei Kuppeln gekrönt: einer großen in der Mitte und einer kleinen über der Kapelle von Konstantin und Helena. Im Jahr 1638 wurde an der Stelle der Glockenebene eine Sakristei mit kleinen Fenstern und einem gewölbten Deckenaufbau eingerichtet. Im 18. und zu Beginn des 19. Jahrhunderts erlitt das Denkmal erhebliche Schäden: Beide Tamboure wurden zerstört, das südliche Portal wurde vernichtet, an seiner Stelle entstanden neue große Fenster, und die zweite Ebene der Kokoschnik wurde zerstört. Die westliche Fassade war fast vollständig von einem steinernen Glockenturm verdeckt. Von den drei Portalen blieb nur das nördliche erhalten. In der Sammlung des Kirillo-Belozerski-Museums überlebten nur einzelne Gegenstände der Kirchenausstattung.

Restaurierungsarbeiten an dem Denkmal wurden in den letzten Jahrzehnten mehrmals durchgeführt. In den 1950er Jahren untersuchten und maßen Spezialisten des VPNRK das Denkmal, und der Architekt S.S. Podjapolsky führte eine grafische Rekonstruktion seines ursprünglichen Aussehens durch. In den 1960er und 1970er Jahren wurden Arbeiten zur Konservierung und teilweisen Restaurierung durchgeführt, zusätzliche Eisenverbindungen in den Bögen zwischen den Säulen der Kirche installiert, teilweise der Boden an der östlichen Fassade abgetragen, um die Wasserableitung zu verbessern, und der ursprüngliche Sockel wiederhergestellt. Auch die spätere Decke, die die Öffnung des Tambours verdeckte, wurde etwas angehoben.