L'église de l'archange Gabriel avec la chapelle de Constantin et Hélène a été construite entre 1531 et 1534 en même temps que l'église de la décollation de la tête de Jean-Baptiste, à la demande du grand-duc Vassili III. En 1528, le prince, accompagné de la princesse Hélène Glinska, a visité le monastère pour prier pour la naissance d'un héritier. En l'honneur de la naissance de son fils, le futur tsar Ivan le Terrible, il a fait don de mille roubles au monastère de Kirillo-Belozersky pour la construction de deux églises.

L'architecture de cette église et du temple de Jean-Baptiste au monastère d'Ivanovo reflète de nouveaux éléments introduits par des maîtres italiens travaillant à Moscou aux XVe et XVIe siècles. Pour la construction en pierre du début du XVIe siècle, l'aménagement des façades et de l'intérieur était une nouveauté au monastère de Kirillo-Belozersky. Les façades de l'église de l'archange Gabriel sont ornées d'un socle profilé et d'une large corniche à trois parties. La partie supérieure de l'église, au-dessus de la corniche, était décorée de murs du deuxième étage avec de grandes ouvertures pour les cloches, surmontées de kokoshniks. Dans le coin nord-ouest de l'étage, une horloge a été installée. L'église se terminait par deux coupoles : une grande au centre et une petite au-dessus de la chapelle de Constantin et Hélène. En 1638, à l'emplacement de l'étage des cloches, une sacristie a été aménagée avec de petites fenêtres et un plafond voûté. Au XVIIIe et au début du XIXe siècle, le monument a beaucoup souffert : les deux tambours ont été détruits, le portail sud a été anéanti, de nouvelles grandes fenêtres ont été ajoutées à sa place, et le deuxième étage des kokoshniks a été détruit. La façade ouest a été presque complètement fermée par un clocher en pierre. Parmi les trois portails, seul le nord a été conservé. Dans la collection du musée-réserve de Kirillo-Belozersky, seuls quelques objets de l'ornementation du temple ont survécu.

Des travaux de restauration sur le monument ont été réalisés plusieurs fois au cours des dernières décennies. Dans les années 1950, des spécialistes du VPNRK ont étudié et mesuré le monument, et l'architecte S.S. Pod'yapolsky a réalisé une reconstruction graphique de son apparence initiale. Dans les années 1960-1970, des travaux de conservation et de restauration partielle ont été effectués, des liens en fer supplémentaires ont été installés dans les arcs entre les piliers du temple, le sol a été partiellement retiré au niveau de la façade est pour améliorer le drainage des eaux, et le socle initial a été restauré. Le plafond tardif, qui couvrait l'orifice du tambour, a également été légèrement relevé.