Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы с небольшой трапезной была построена в 1748 году на месте, где за три года до этого сгорела деревянная церковь, посвященная Казанской иконе Божией Матери. Новый теплый каменный храм воздвигли при поддержке московских купцов Щелягиных. Мозаичный пол был создан в конце XIX века на средства прихожан, большинство из которых трудилось на Переславской мануфактуре Кузнецова. На внутренних стенах и сводах сохранились росписи, которые были обнаружены под слоем извести во время реставрации в 1999 году. Художники-реставраторы из Санкт-Петербурга расчистили, укрепили и восстановили их. Конусовидный купол Благовещенской церкви, как и купол Петропавловской церкви, построенной в то же время, вытянут вверх и имеет высокий узкий барабан с маленькой главкой. По углам четверика расположены барабаны чуть меньшего размера с такими же главками.

В 1900 году к основному зданию пристроили придельную церковь Сретения Господня. Причиной этого стало то, что небольшое помещение храма не вмещало всех богомольцев, так как жители Переславля стали массово посещать Никольский монастырь, несмотря на его расположение на болоте и труднодоступность из-за размытых дорог осенью и снежных заносов зимой. В том же году на средства благотворителей с южной стороны храма была возведена двухэтажная ризница. В 1902 году освятили новую придельную церковь во имя Всех Святых и построили двухэтажный каменный келейный корпус, примыкающий к храму.

Благовещенская церковь была закрыта в 1930-х годах. Венчания были разрушены, а помещение бывшей церкви переоборудовали под жилье. После возвращения монастыря Русской Православной Церкви в Благовещенском храме провели капитальный ремонт. На средства благотворителя Виктора Ивановича Тырышкина в церкви установили вызолоченный четырехрядный иконостас, украшенный резьбой. Иконы для иконостаса написали выпускники иконописной школы при Троице-Сергиевой лавре. В храме ныне покоятся мощи переславского святого преподобного Корнилия Молчальника, а также находится Корсунский крест, торжественно переданный монастырю 12 июня 2010 года из Переславского музея.