L'église de l'Annonciation de la Très Sainte Mère de Dieu avec une petite salle à manger a été construite en 1748 à l'endroit où, trois ans auparavant, l'église en bois dédiée à l'icône de Kazan de la Mère de Dieu avait brûlé. Le nouveau temple en pierre chaude a été érigé avec le soutien des marchands moscovites Chelyagins. Le sol en mosaïque a été créé à la fin du XIXe siècle grâce aux fonds des paroissiens, dont la plupart travaillaient à la manufacture de Pereslavl de Kouznetsov. Des fresques ont été conservées sur les murs intérieurs et les voûtes, découvertes sous une couche de chaux lors de la restauration en 1999. Des artistes restaurateurs de Saint-Pétersbourg les ont nettoyées, renforcées et restaurées. Le dôme conique de l'église de l'Annonciation, tout comme le dôme de l'église de Pierre et Paul, construite à la même époque, s'élève vers le ciel et possède un tambour haut et étroit avec une petite coupole. Aux coins du carré, se trouvent des tambours légèrement plus petits avec des coupoles similaires.

En 1900, une église annexe dédiée à la Rencontre du Seigneur a été ajoutée au bâtiment principal. Cela était dû au fait que la petite salle de l'église ne pouvait pas accueillir tous les pèlerins, car les habitants de Pereslavl ont commencé à visiter massivement le monastère de Nicolas, malgré son emplacement dans un marais et son accessibilité difficile en raison des routes détrempées à l'automne et des congères en hiver. La même année, grâce aux fonds de bienfaiteurs, un presbytère à deux étages a été construit du côté sud de l'église. En 1902, la nouvelle église annexe au nom de Tous les Saints a été consacrée et un bâtiment de cellules en pierre à deux étages a été construit, adjacent à l'église.

L'église de l'Annonciation a été fermée dans les années 1930. Les clochers ont été détruits et l'ancien espace de l'église a été réaménagé en logement. Après le retour du monastère à l'Église orthodoxe russe, une rénovation majeure a été effectuée dans l'église de l'Annonciation. Grâce aux fonds du bienfaiteur Viktor Ivanovich Tyrishkin, un iconostase doré à quatre rangées, orné de sculptures, a été installé dans l'église. Les icônes pour l'iconostase ont été peintes par des diplômés de l'école d'iconographie de la laure de la Trinité-Saint-Serge. Dans l'église reposent actuellement les reliques du saint de Pereslavl, le vénérable Cornile le Silencieux, ainsi que la croix de Korsun, solennellement remise au monastère le 12 juin 2010 par le musée de Pereslavl.