Часовня в честь Иоанна Устюжского была возведена вместе с часовней Прокопия Устюжского в период с 1817 по 1820 год. Известно, что в 1497 году была построена деревянная часовня в честь Прокопия, и, вероятно, в то же время появилась часовня в честь Иоанна. В 1737 году, при архимандрите Пахомии, завершалось строительство каменной стены монастыря. Поскольку церковь во имя иконы Владимирской Божией Матери, расположенная за часовнями, служила Святыми воротами монастыря, обе часовни были снесены. В 1814 году архимандрит Пустынь решил восстановить часовни на прежнем месте, и в 1817-1820 годах они были вновь построены. Тогда же стены монастыря были перенесены, и вход с часовнями Прокопия и Иоанна стал новыми Святыми воротами монастыря.