Die Kapelle zu Ehren Johannes Ustjuzhsky wurde zusammen mit der Kapelle Prokop Ustjuzhsky im Zeitraum von 1817 bis 1820 erbaut. Es ist bekannt, dass im Jahr 1497 eine hölzerne Kapelle zu Ehren Prokop errichtet wurde, und wahrscheinlich entstand zur gleichen Zeit auch die Kapelle zu Ehren Johannes. Im Jahr 1737, unter dem Archimandriten Pachomius, wurde der Bau der Steinmauer des Klosters abgeschlossen. Da die Kirche im Namen des Ikone der Wladimirer Gottesmutter, die hinter den Kapellen lag, als Heilige Pforte des Klosters diente, wurden beide Kapellen abgerissen. Im Jahr 1814 beschloss der Archimandrit Pustyn, die Kapellen an ihrem früheren Ort wiederherzustellen, und von 1817 bis 1820 wurden sie erneut erbaut. Gleichzeitig wurden die Mauern des Klosters versetzt, und der Eingang mit den Kapellen Prokop und Johannes wurde zu den neuen Heiligen Pforten des Klosters.