La chapelle en l'honneur de Jean d'Ustyug a été érigée avec la chapelle de Prokopy d'Ustyug entre 1817 et 1820. On sait qu'en 1497, une chapelle en bois a été construite en l'honneur de Prokopy, et il est probable qu'à la même époque, la chapelle en l'honneur de Jean a vu le jour. En 1737, sous l'archimandrite Pakhomie, la construction du mur en pierre du monastère était en cours. Comme l'église au nom de l'icône de la Mère de Dieu de Vladimir, située derrière les chapelles, servait de portes saintes du monastère, les deux chapelles ont été démolies. En 1814, l'archimandrite de la Pustyn a décidé de restaurer les chapelles à leur emplacement d'origine, et entre 1817 et 1820, elles ont été reconstruites. À cette époque, les murs du monastère ont été déplacés, et l'entrée avec les chapelles de Prokopy et de Jean est devenue les nouvelles portes saintes du monastère.