История Борисоглебского музея началась в 1913 году. Изначально он служил музеем наглядных пособий, но в 1929 году его преобразовали в краеведческий музей. В 2001 году в музее открыли Картинную галерею имени П. И. Шолохова, и он стал историко-художественным.

К столетнему юбилею в 2013 году музей переехал в двухэтажный особняк XIX века, который до революции принадлежал аптекарю Роберту Карловичу Вейсу. Первую экспозицию в новом здании, «Сибирский коридор», открыли в 2015 году. Она была посвящена первой в России «Выставке декабристов», с особым вниманием к князю Сергею Михайловичу Волконскому, её организатору. На основе этой экспозиции разработаны образовательные программы «Мир русской усадьбы» и «Город, история, люди». Музей располагает обширной коллекцией экспонатов, включая самовары, археологические находки, нумизматику, архивные материалы и старинное оружие, собранное генералом медицинской службы К. Н. Падлодшим. Картинная галерея представляет работы местных художников, таких как А. Куприн, А. Рябушкин, П. Шолохов и В. Савинов. В музее также есть кинолекционный зал и зал для временных выставок.