Монастырь был основан во второй половине XVI века преподобным Ионой Яшезерским, вепсом по национальности, неподалеку от его родного села Шокша, на берегу озера Яшезеро. Это место ранее служило языческим капищем, что символизировало победу православия над язычеством.

Первое упоминание о монастыре датируется 1562 годом и содержится во вкладной книге, созданной для сбора средств на монашескую общину. Этот год считается датой основания монастыря. Тогда был построен деревянный храм в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, а также монашеские кельи и хозяйственные постройки.

1 июня 1589 года, по просьбе Ионы, старца Иосифа и братии, митрополит Новгорода и Великих Лук Александр подписал грамоту, освобождающую монастырь от податей. На собранные средства в 1629 году был возведён храм Преображения Господня.

В 1725 году монастырь был приписан к Клименецкому мужскому монастырю. 14 мая 1726 года по указу архимандрита Кирилла Яшезерская пустынь была подчинена монаху Нифонту. В 1734 году она полностью перешла под управление Александро-Свирского монастыря.

3 апреля 1741 года иеромонах Корнилий поручил монаху Геннадию надзор за церквями и церковной утварью в Яшезерском монастыре. Однако Геннадий прибыл туда только в 1744 году, и к тому времени монастырь был в упадке, с не более чем пятью головами скота.

По реформе Екатерины II 1764 года монастырь был упразднён и приписан к Новгородскому архиерейскому дому, к Ивинскому приходу Петрозаводского уезда.

На средства петрозаводского купца Марка Пименова был построен храм Преображения Господня. С 1852 по 1857 год обитель была приписана к Олонецкому архиерейскому дому. В 1853 году под руководством архитектора В. В. Тухтарова были проведены работы по восстановлению зданий монастыря.

12 сентября 1857 года указом Святейшего Синода Яшезерская пустынь обрела самостоятельность благодаря улучшению своего положения за счёт пожертвований и доходов, что позволило построить ограду с башнями, келейные корпуса, гостиницу и хозяйственные постройки.

В 1903 году в монастыре проживало восемь монахов, а к 1907 году их число увеличилось до 12. В 1918 году последние семь монахов, отказавшихся покинуть обитель, были расстреляны, монастырь закрыт, а имущество национализировано. На его территории размещались различные учреждения, и к 1980-м годам большинство строений было разрушено.

В 1990-е годы был сожжён старинный деревянный храм Благовещения Пресвятой Богородицы. Сохранились лишь полуразрушенный храм Преображения Господня, угловые башни каменной ограды и два небольших здания.

В 2003 году Священный Синод принял решение возобновить монашескую жизнь в Благовещенском Ионо-Яшезерском монастыре. Благодаря усилиям игумена Досифея в 2004 году был создан Попечительский Совет по его спасению.

Возрождённый монастырь нуждается в полной реставрации, здания разрушены, и братия там не проживает. В настоящее время в монастырской братии числятся четыре человека, которые живут на подворье в селе Шёлтозеро, созданном в 2004 году.

Проведена паспортизация зданий обители, проектируется строительство нового храма Благовещения Пресвятой Богородицы. Однако отсутствие дороги в обитель затрудняет восстановительные работы. В 2012 году за счёт владельца близлежащей турбазы часть ям на дороге была засыпана щебнем. Недостаток средств и меценатов угрожает сохранности монастырского комплекса.