Das Kloster wurde in der zweiten Hälfte des 16. Jahrhunderts von dem heiligen Iona Jascheserski, einem Wepser, in der Nähe seines Geburtsdorfes Schoksha am Ufer des Jaschesero-Sees gegründet. Dieser Ort diente zuvor als heidnisches Heiligtum, was den Sieg des Christentums über das Heidentum symbolisierte.

Die erste Erwähnung des Klosters stammt aus dem Jahr 1562 und findet sich im Stiftungsbuch, das zur Sammlung von Mitteln für die Mönchsgemeinschaft erstellt wurde. Dieses Jahr gilt als Gründungsdatum des Klosters. Damals wurde eine Holzkirche zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter sowie Mönchszellen und Wirtschaftsgebäude errichtet.

Am 1. Juni 1589 unterzeichnete auf Bitte von Iona, dem alten Joseph und der Bruderschaft der Metropolit von Nowgorod und den Großen Luken, Alexander, ein Schreiben, das das Kloster von Abgaben befreite. Mit den gesammelten Mitteln wurde 1629 die Kirche der Verklärung des Herrn errichtet.

Im Jahr 1725 wurde das Kloster dem Klimentz Männermönchskloster zugeordnet. Am 14. Mai 1726 wurde auf Anordnung des Archimandriten Kyrill die Jascheserskaja Wüste dem Mönch Niphont unterstellt. 1734 ging sie vollständig unter die Verwaltung des Alexander-Swirskij-Klosters.

Am 3. April 1741 beauftragte der Hieromönch Kornilij den Mönch Gennadij mit der Aufsicht über die Kirchen und das Kirchengerät im Jascheserskij-Kloster. Gennadij kam jedoch erst 1744 dorthin, und zu diesem Zeitpunkt war das Kloster in einem schlechten Zustand, mit nicht mehr als fünf Köpfen Vieh.

Durch die Reform von Katharina II. im Jahr 1764 wurde das Kloster aufgelöst und dem Nowgoroder Bischofshaus, der Iwinski-Gemeinde des Petrosawodsker Kreises, zugeordnet.

Mit Mitteln des petrosawodsker Kaufmanns Mark Pimenov wurde die Kirche der Verklärung des Herrn erbaut. Von 1852 bis 1857 war die Abtei dem Olonez Bischofshaus zugeordnet. 1853 wurden unter der Leitung des Architekten W. W. Tuchtarow Arbeiten zur Wiederherstellung der Klostergebäude durchgeführt.

Am 12. September 1857 erlangte die Jascheserskaja Wüste durch einen Erlass des Heiligen Synods ihre Unabhängigkeit dank der Verbesserung ihrer Lage durch Spenden und Einnahmen, was den Bau einer Umzäunung mit Türmen, Zellengebäuden, einem Gästehaus und Wirtschaftsgebäuden ermöglichte.

Im Jahr 1903 lebten im Kloster acht Mönche, und bis 1907 stieg ihre Zahl auf 12. 1918 wurden die letzten sieben Mönche, die sich weigerten, die Abtei zu verlassen, erschossen, das Kloster geschlossen und das Eigentum verstaatlicht. Auf seinem Gelände wurden verschiedene Einrichtungen untergebracht, und bis in die 1980er Jahre waren die meisten Gebäude zerstört.

In den 1990er Jahren wurde die alte Holzkirche der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter niedergebrannt. Es blieben nur die halbzerstörte Kirche der Verklärung des Herrn, die Ecktürme der steinernen Umzäunung und zwei kleine Gebäude erhalten.

Im Jahr 2003 beschloss der Heilige Synod, das Mönchsleben im Blagoweschtschenski Iono-Jascheserski Männermönchskloster wiederzubeleben. Dank der Bemühungen des Abtes Dosifej wurde 2004 ein Kuratorium zu seiner Rettung gegründet.

Das wiederbelebte Kloster benötigt eine vollständige Restaurierung, die Gebäude sind zerstört, und die Bruderschaft lebt dort nicht. Derzeit zählt die Klosterbruderschaft vier Personen, die im Vorwerk im Dorf Schöltosero leben, das 2004 gegründet wurde.

Eine Passierung der Klostergebäude wurde durchgeführt, und der Bau einer neuen Kirche der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter wird geplant. Das Fehlen einer Straße zum Kloster erschwert jedoch die Wiederherstellungsarbeiten. Im Jahr 2012 wurde auf Kosten des Eigentümers eines nahegelegenen Ferienhauses ein Teil der Löcher auf der Straße mit Kies aufgefüllt. Ein Mangel an Mitteln und Mäzenen bedroht die Erhaltung des Klosterkomplexes.