Монастырь был основан около 1555 года на берегу озера и находился под управлением всероссийских митрополитов, а затем патриархов. С его появлением в Арзамасском крае христианство стало распространяться быстрее. Первоначально постройки монастыря были деревянными, но со временем их заменили на каменные. Самым древним храмом Арзамаса считается монастырский собор в честь Преображения Господня, который первым был перестроен в камне и сохранился до наших дней.

К началу XX века в монастыре насчитывалось три храма и колокольня. Он был общежительным монастырем III класса, при котором действовали духовное училище и приют.

В 1927 году Спасо-Преображенский монастырь был закрыт, разграблен и сильно разрушен. После этого в его стенах разместилась швейная фабрика, а затем филиал Государственного архива Нижегородской области, который находится там и поныне.

20 апреля 2005 года Священный Синод принял решение о возобновлении деятельности монастыря. Обители была передана восстанавливаемая церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, которая до революции была приходской.

Благовещенский приход находился рядом со Спасским монастырем, недалеко от крепостных стен. В 1775 и 1788 годах на месте деревянной и каменной церкви был построен новый храм, архитектура которого частично заимствовала элементы Успенского собора, недавно построенного в Саровской пустыни.

Благовещенская церковь была закрыта в 1929 году и использовалась как общежитие для студентов. Позже в ней размещались склад горючего и сберкасса.

Восстановление храма началось зимой 2004-2005 годов, и на Рождество 2006 года там была отслужена первая Божественная литургия.

Восстановленная часовня в честь Спаса Нерукотворного, расположенная рядом с Благовещенской церковью, стала монастырским подворьем.

6 октября 2008 года наместником был назначен иеромонах Паисий Яцко. С 17 мая 2016 года исполняющим обязанности наместника стал архимандрит Тихон Затёкин, который также является наместником Вознесенского Печерского монастыря в Нижнем Новгороде.