Формирование музейного собрания происходило в 1960-е и 1980-е годы XX века, начавшись с многочисленных экспедиций в различные районы области. Благодаря активной собирательской деятельности музея в те годы и труду реставраторов была создана уникальная коллекция отдела древнерусского искусства, включающая около 5 тысяч произведений живописи, скульптуры и декоративно-прикладного искусства XIV-XVIII веков. Основную часть коллекции составляют иконы, известные под общим названием «северные письма». Все экспонаты представляют собой памятники самобытной культуры Русского Севера.

Коллекция народного искусства музея охватывает все виды традиционного творчества Архангельского Севера XVIII-XX веков: народная вышивка, ткачество, золотошвейное искусство, шитье жемчугом и бисером, резьба и роспись по дереву. Среди них есть уникальные памятники, сохранившиеся в единичных экземплярах.

Архангельский музей обладает самой значительной коллекцией современной холмогорской резьбы по кости, искусство которой восходит к XVI веку. Работы современных мастеров этой коллекции не уступают лучшим образцам прошлого.

Другие коллекции музея также значительны по объему и составу: собрание русского классического искусства и коллекция современного искусства, важнейшую часть которой составляют произведения архангельских художников. Наиболее полно представлено творчество мастеров старшего поколения, таких как Д. Ширяев, Д. Свешников, В. Преображенский, И. Котов и Б. Лукошков.

За время своего существования музей увеличил свои коллекции в 20 раз, и сейчас его собрание насчитывает более 34 тысяч единиц хранения основного фонда.

Обладая богатой коллекцией, музей активно занимается выставочной, научно-исследовательской, научно-просветительской и издательской деятельностью. Ежегодно в музее проводится более 30 выставок, которые посещают свыше 100 тысяч человек.

Коллекции музея неоднократно экспонировались в крупных музеях Москвы. Среди самых значительных выставок последних лет: «Резные иконостасы и деревянная скульптура Русского Севера» в ГТГ, «Северные письма» в ГИМ и «Золотая карта России. Портрет музея. Поиски и находки» в ГТГ. Выставки из собрания Архангельского музея также востребованы за рубежом и побывали в Польше, Чехословакии, Бельгии, Германии, Норвегии, Финляндии, Англии, Исландии и Японии.

В настоящее время в Музее изобразительных искусств представлены постоянные экспозиции: христианское искусство XIV-XX веков (живопись, скульптура, декоративно-прикладное искусство) и народное искусство Русского Севера (северно-русский народный костюм, холмогорская резьба по кости, роспись и резьба по дереву, ткачество и вышивка, глиняная игрушка).

С 2008 года в музее действует информационно-образовательный центр «Русский музей: виртуальный филиал», где организуются просмотры мультимедийных фильмов и интерактивных образовательных программ, созданных сотрудниками Русского музея на основе своих коллекций.