La formación de la colección del museo tuvo lugar en las décadas de 1960 y 1980 del siglo XX, comenzando con numerosas expediciones a diversas áreas de la región. Gracias a la activa labor de recolección del museo en esos años y al trabajo de los restauradores, se creó una colección única del departamento de arte antiguo ruso, que incluye alrededor de 5 mil obras de pintura, escultura y artes decorativas y aplicadas de los siglos XIV-XVIII. La mayor parte de la colección está compuesta por íconos, conocidos bajo el nombre general de "cartas del norte". Todos los objetos expuestos son monumentos de la cultura autóctona del Norte de Rusia.

La colección de arte popular del museo abarca todos los tipos de creatividad tradicional del Norte de Arkhangelsk de los siglos XVIII-XX: bordado popular, tejido, arte de costura en oro, costura con perlas y cuentas, talla y pintura en madera. Entre ellos hay monumentos únicos que se han conservado en ejemplares únicos.

El museo de Arkhangelsk posee la colección más significativa de la moderna talla de hueso de Holmogory, cuyo arte se remonta al siglo XVI. Las obras de los maestros contemporáneos de esta colección no son inferiores a los mejores ejemplos del pasado.

Otras colecciones del museo también son significativas en volumen y composición: la colección de arte clásico ruso y la colección de arte contemporáneo, de la cual una parte importante está compuesta por obras de artistas arkhangelenses. La creatividad de los maestros de la generación anterior está más representada, como D. Shiryayev, D. Sveshnikov, V. Preobrazhensky, I. Kotov y B. Lukoshkov.

A lo largo de su existencia, el museo ha aumentado sus colecciones 20 veces, y ahora su colección cuenta con más de 34 mil unidades de almacenamiento del fondo principal.

Con una rica colección, el museo se dedica activamente a actividades de exhibición, investigación científica, educación y publicación. Anualmente, se llevan a cabo más de 30 exposiciones en el museo, que son visitadas por más de 100 mil personas.

Las colecciones del museo han sido expuestas en grandes museos de Moscú en varias ocasiones. Entre las exposiciones más significativas de los últimos años están: "Íconos tallados y escultura de madera del Norte de Rusia" en la GTG, "Cartas del norte" en el GIM y "Mapa dorado de Rusia. Retrato del museo. Búsquedas y hallazgos" en la GTG. Las exposiciones de la colección del Museo de Arkhangelsk también son demandadas en el extranjero y han estado en Polonia, Checoslovaquia, Bélgica, Alemania, Noruega, Finlandia, Inglaterra, Islandia y Japón.

Actualmente, en el Museo de Bellas Artes se presentan exposiciones permanentes: arte cristiano de los siglos XIV-XX (pintura, escultura, artes decorativas y aplicadas) y arte popular del Norte de Rusia (traje popular del norte ruso, talla de hueso de Holmogory, pintura y talla en madera, tejido y bordado, juguete de arcilla).

Desde 2008, el museo cuenta con un centro de información y educación "Museo Ruso: filial virtual", donde se organizan proyecciones de películas multimedia y programas educativos interactivos, creados por los empleados del Museo Ruso basándose en sus colecciones.