La formation de la collection muséale a eu lieu dans les années 1960 et 1980, commençant par de nombreuses expéditions dans différentes régions de la région. Grâce à l'activité de collecte active du musée à cette époque et au travail des restaurateurs, une collection unique du département de l'art ancien russe a été créée, comprenant environ 5 000 œuvres de peinture, sculpture et arts décoratifs du XIVe au XVIIIe siècle. La majeure partie de la collection est constituée d'icônes, connues sous le nom général de « lettres du Nord ». Tous les objets exposés sont des monuments de la culture originale du Nord russe.

La collection d'art populaire du musée couvre tous les types de créativité traditionnelle du Nord d'Arkhangelsk des XVIIIe-XXe siècles : broderie populaire, tissage, art de la couture en or, couture de perles et de perles, sculpture et peinture sur bois. Parmi eux, il y a des monuments uniques, conservés en exemplaires uniques.

Le musée d'Arkhangelsk possède la plus importante collection de sculpture sur ivoire moderne de Kholmogory, dont l'art remonte au XVIe siècle. Les œuvres des maîtres contemporains de cette collection rivalisent avec les meilleurs exemples du passé.

D'autres collections du musée sont également significatives par leur volume et leur composition : la collection d'art classique russe et la collection d'art moderne, dont une partie importante est constituée d'œuvres d'artistes arkhangelskiens. La créativité des maîtres de la génération plus âgée est particulièrement bien représentée, tels que D. Shiryayev, D. Sveshnikov, V. Preobrazhensky, I. Kotov et B. Lukoshkov.

Au cours de son existence, le musée a multiplié ses collections par 20, et actuellement, sa collection compte plus de 34 000 unités de conservation du fonds principal.

Avec une riche collection, le musée s'engage activement dans des activités d'exposition, de recherche scientifique, d'éducation scientifique et d'édition. Chaque année, plus de 30 expositions sont organisées au musée, attirant plus de 100 000 visiteurs.

Les collections du musée ont été exposées à plusieurs reprises dans de grands musées de Moscou. Parmi les expositions les plus significatives des dernières années : « Icônes sculptées et sculpture en bois du Nord russe » au GTG, « Lettres du Nord » au GIM et « Carte dorée de la Russie. Portrait du musée. Recherches et découvertes » au GTG. Les expositions de la collection du musée d'Arkhangelsk sont également demandées à l'étranger et ont été présentées en Pologne, en Tchécoslovaquie, en Belgique, en Allemagne, en Norvège, en Finlande, en Angleterre, en Islande et au Japon.

Actuellement, le Musée des beaux-arts présente des expositions permanentes : art chrétien des XIVe-XXe siècles (peinture, sculpture, arts décoratifs) et art populaire du Nord russe (costume populaire nord-russe, sculpture sur ivoire de Kholmogory, peinture et sculpture sur bois, tissage et broderie, jouets en argile).

Depuis 2008, le musée dispose d'un centre d'information et d'éducation « Musée russe : filiale virtuelle », où sont organisées des projections de films multimédias et des programmes éducatifs interactifs, créés par les employés du Musée russe sur la base de leurs collections.