Die Bildung der Museumsammlung fand in den 1960er und 1980er Jahren des 20. Jahrhunderts statt und begann mit zahlreichen Expeditionen in verschiedene Regionen des Gebiets. Dank der aktiven Sammelarbeit des Museums in diesen Jahren und der Arbeit der Restauratoren wurde eine einzigartige Sammlung der Abteilung für alt-russische Kunst geschaffen, die etwa 5000 Werke der Malerei, Skulptur und des angewandten Kunsthandwerks aus dem 14. bis 18. Jahrhundert umfasst. Der Hauptteil der Sammlung besteht aus Ikonen, die unter dem allgemeinen Namen „nordische Briefe“ bekannt sind. Alle Exponate sind Denkmäler der eigenständigen Kultur des Russischen Nordens.

Die Sammlung der Volkskunst des Museums umfasst alle Arten traditioneller Kreativität des Archangelsker Nordens aus dem 18. bis 20. Jahrhundert: Volksstickerei, Weberei, Goldstickerei, Perlen- und Paillettenstickerei, Holzschnitzerei und -malerei. Unter ihnen gibt es einzigartige Denkmäler, die in Einzelstücken erhalten geblieben sind.

Das Archangelsker Museum besitzt die bedeutendste Sammlung zeitgenössischer Holmogorer Knochenkunst, deren Kunst bis ins 16. Jahrhundert zurückreicht. Die Arbeiten zeitgenössischer Meister dieser Sammlung stehen den besten Beispielen der Vergangenheit in nichts nach.

Auch die anderen Sammlungen des Museums sind in Umfang und Zusammensetzung bedeutend: die Sammlung der russischen klassischen Kunst und die Sammlung zeitgenössischer Kunst, deren wichtigste Teile Werke archangelsker Künstler sind. Besonders umfassend vertreten ist das Schaffen von Meistern der älteren Generation wie D. Schirjajew, D. Sweschnikow, W. Preobraschenski, I. Kotow und B. Lukoschkov.

Im Laufe seiner Existenz hat das Museum seine Sammlungen um das 20-fache vergrößert, und heute umfasst seine Sammlung mehr als 34.000 Objekte des Hauptbestands.

Mit einer reichen Sammlung ist das Museum aktiv in der Ausstellungs-, Forschungs-, Bildungs- und Verlagsarbeit tätig. Jährlich finden im Museum mehr als 30 Ausstellungen statt, die von über 100.000 Menschen besucht werden.

Die Sammlungen des Museums wurden mehrfach in großen Museen Moskaus ausgestellt. Zu den bedeutendsten Ausstellungen der letzten Jahre gehören: „Schnitzaltäre und Holzskulpturen des Russischen Nordens“ in der GTG, „Nordische Briefe“ im GIM und „Die goldene Karte Russlands. Porträt des Museums. Suchen und Funde“ in der GTG. Ausstellungen aus der Sammlung des Archangelsker Museums sind auch im Ausland gefragt und waren in Polen, der Tschechoslowakei, Belgien, Deutschland, Norwegen, Finnland, England, Island und Japan zu sehen.

Derzeit sind im Museum für bildende Kunst ständige Ausstellungen zu sehen: christliche Kunst des 14. bis 20. Jahrhunderts (Malerei, Skulptur, angewandte Kunst) und Volkskunst des Russischen Nordens (nordrussische Trachten, Holmogorer Knochenkunst, Malerei und Schnitzerei auf Holz, Weberei und Stickerei, Tonspielzeug).

Seit 2008 gibt es im Museum das Informations- und Bildungszentrum „Russisches Museum: Virtuelle Filiale“, wo Multimedia-Filmvorführungen und interaktive Bildungsprogramme organisiert werden, die von den Mitarbeitern des Russischen Museums auf der Grundlage ihrer Sammlungen erstellt wurden.