L'histoire de l'église commence avec la création d'un cimetière. Entre 1760 et 1770, les épidémies ont fortement dévasté la Russie. L'un des motifs des maladies persistantes était considéré comme étant les cimetières à l'intérieur des villes, et en 1772, Catherine la Grande ordonna de créer de nouveaux cimetières en dehors des villes. En 1782, le géomètre Neelov décrivit le cimetière de la Vierge comme étant situé le long de la rivière Vologda, en amont sur le côté gauche, en face de l'ancien cimetière de l'église de Nicolas le Miracle-Faire, à Glinki, à trois cents sajenes de la dernière limite de la fortification. À l'origine, les funérailles se déroulaient dans l'église de Glinki, c'est pourquoi le cimetière était appelé le cimetière de Nicolas de Zaglinka. Les inhumations ont commencé ici en 1781.

La première église en pierre a été construite au plus tard en 1790 et a été nommée Nativité de la Sainte Vierge au cimetière de Glinki. Plus tard, le cimetière est devenu le principal de la ville, mais l'église s'est révélée trop petite pour les habitants de Vologda. La construction d'une nouvelle église, qui se dresse encore aujourd'hui, a commencé en 1832 sous la direction du vieux de l'église Alexandre Ivanovitch Popov-Testov. L'église a été construite et consacrée en 1836. Elle était en pierre, avec un clocher situé dans le dôme au-dessus de l'église froide, à deux étages et robuste. Au début du XXe siècle, à l'initiative du vieux de l'église Nicolas Koubryakov, la partie de la salle à manger de l'église a été allongée et l'entrée au deuxième étage a été modifiée, ce qui a donné à l'église des contours modernes.

Dans la seconde moitié des années 1930, les autorités cherchaient à fermer l'église. En 1937, le cimetière a été fermé aux inhumations, et en 1938, l'église supérieure « rénovée » a fermé en raison du manque de fidèles. Le bâtiment a été utilisé pour abriter les archives du NKVD. En 1937, le NKVD a arrêté tous les prêtres de Vologda en une nuit. Seuls le père Alexandre Belyaev, qui était absent de la ville, et Nicolas Dobryakov, souffrant de thrombophlébite des jambes, ont échappé à l'arrestation. Pendant presque un an, surmontant la douleur, il a continué à servir dans l'église, ce qui est devenu un véritable exploit. En 1939, pendant le service, il a eu une crise et a été emmené à l'hôpital, où il est décédé. Les autorités ont de nouveau soulevé la question de la fermeture de l'église inférieure, mais la communauté orthodoxe a tenu bon. Trois mois plus tard, un nouveau prêtre, Anatoly Gorodetsky, a été trouvé.

Pendant les années de guerre et les premières années d'après-guerre, beaucoup sont revenus à l'Église. Les autorités ont été contraintes de rouvrir plusieurs églises. La question de l'ouverture de la cathédrale de la Résurrection s'est posée, particulièrement pertinente en 1947, à l'approche du 800e anniversaire de la ville. À cette époque, un « propriétaire » était recherché pour la cathédrale : d'abord le musée régional, puis un club, et enfin une galerie d'art. Cependant, les fonctionnaires ont été contraints de faire des compromis et, au lieu de la cathédrale de la Résurrection, ont rendu aux fidèles l'église supérieure de l'église de la Vierge, qui est devenue la cathédrale. Le 18 août 1992, Sa Sainteté le Patriarche de Moscou et de toute la Russie Alexis II a célébré la Divine Liturgie dans la cathédrale de la Nativité de la Vierge.