Die Geschichte der Kirche beginnt mit der Schaffung eines Friedhofs. In der Zeit von 1760 bis 1770 verwüsteten Epidemien Russland stark. Eine der Ursachen für die ständigen Krankheiten wurden die Friedhöfe innerhalb der Städte angesehen, und 1772 verfügte Katharina die Große, neue Friedhöfe außerhalb der Städte zu schaffen. 1782 beschrieb der Landvermesser Neelow den Gottesmutterfriedhof als am Ufer des Wologda-Flusses, flussaufwärts auf der linken Seite, gegenüber dem alten Friedhof der Nikolaus-Kirche in Glinki, in dreihundert Sazhen von der letzten Linie des Walls. Ursprünglich fanden die Beerdigungen in der Glinski-Kirche statt, weshalb der Friedhof als Saglinkowski Nikolaevski bezeichnet wurde. Die Beisetzungen hier begannen im Jahr 1781.

Die erste steinerne Kirche wurde spätestens 1790 erbaut und erhielt den Namen der Geburt der Heiligen Gottesmutter auf dem Glinski-Friedhof. Später wurde der Friedhof der Hauptfriedhof der Stadt, aber die Kirche war für die Wologdaner zu klein. Der Bau der neuen Kirche, die bis heute steht, begann 1832 unter der Leitung des Kirchenältesten Alexander Ivanovich Popov-Testov. Die Kirche wurde 1836 erbaut und geweiht. Sie war aus Stein, mit einem Glockenturm, der sich in der Kuppel über der kalten Kirche befand, zweigeschossig und robust. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts wurde auf Initiative des Ältesten Nikolai Kubryakov der Speisesaal der Kirche verlängert und der Eingang zum zweiten Stock umgestaltet, was der Kirche moderne Konturen verlieh.

In der zweiten Hälfte der 1930er Jahre strebten die Behörden an, die Kirche zu schließen. 1937 wurde der Friedhof für Beerdigungen geschlossen, und 1938 wurde die obere "erneuernde" Kirche aufgrund fehlender Gemeindemitglieder geschlossen. Im Gebäude wurde das Archiv des NKWD untergebracht. 1937 verhaftete das NKWD alle Wologda-Priester über Nacht. Nur Pater Alexander Beljajew, der nicht in der Stadt war, und Nikolai Dobryakov, der an Thrombophlebitis der Beine litt, entgingen der Verhaftung. Fast ein Jahr lang, die Schmerzen überwindend, setzte er seinen Dienst in der Kirche fort, was zu einem echten Heldentum wurde. 1939 erlitt er während des Gottesdienstes einen Anfall und wurde ins Krankenhaus gebracht, wo er starb. Die Behörden erhoben erneut die Frage nach der Schließung der unteren Kirche, aber die orthodoxe Gemeinde hielt stand. Nach drei Monaten fand man einen neuen Priester, Anatolij Gorodezkij.

In den Kriegsjahren und in den ersten Nachkriegsjahren kehrten viele zur Kirche zurück. Die Behörden waren gezwungen, eine Reihe von Kirchen erneut zu öffnen. Die Frage der Wiedereröffnung der Auferstehungskathedrale stellte sich, besonders aktuell im Jahr 1947, vor dem 800-jährigen Jubiläum der Stadt. Zu dieser Zeit suchte man einen "Besitzer" für die Kathedrale: zuerst das regionale Museum, dann einen Club und schließlich eine Gemäldegalerie. Doch die Beamten waren gezwungen, einen Kompromiss einzugehen und anstelle der Auferstehungskathedrale den Glaskirche der Gottesmutter zurückzugeben, die zur Kathedrale wurde. Am 18. August 1992 feierte Seine Heiligkeit Patriarch Alexius II. von Moskau und ganz Russland die Göttliche Liturgie in der Geburt-Gottesmutter-Kathedrale.