La historia del templo comienza con la creación de un cementerio. Durante el período de 1760 a 1770, las epidemias devastaron gravemente a Rusia. Una de las razones de las enfermedades constantes se consideraba que eran los cementerios dentro de las ciudades, y en 1772, Catalina la Grande ordenó la creación de nuevos cementerios fuera de las ciudades. En 1782, el agrimensor Neelov describió el cementerio de la Virgen como ubicado a lo largo del río Vologda, río arriba por el lado izquierdo, frente al antiguo cementerio de la iglesia de San Nicolás el Milagroso, que está en Glínki, a trescientos sazhens de la última línea de la muralla. Inicialmente, los funerales se llevaban a cabo en la iglesia de Glínki, por lo que el cementerio se llamaba Cementerio de San Nicolás de Glínki. Los entierros aquí comenzaron en 1781.

La primera iglesia de piedra fue construida a más tardar en 1790 y recibió el nombre de Natividad de la Santísima Virgen en el cementerio de Glínki. Más tarde, el cementerio se convirtió en el principal de la ciudad, pero el templo resultó ser demasiado pequeño para los habitantes de Vologda. La construcción de un nuevo templo, que aún se encuentra en pie, comenzó en 1832 bajo la dirección del anciano de la iglesia, Alexander Ivanovich Popov-Testov. La iglesia fue construida y consagrada en 1836. Era de piedra, con un campanario ubicado en la cúpula sobre la iglesia fría, de dos pisos y robusta. A principios del siglo XX, por iniciativa del anciano Nikolai Kubryakov, se alargó la parte del comedor del templo y se remodeló la entrada al segundo piso, lo que le dio a la iglesia contornos modernos.

En la segunda mitad de la década de 1930, las autoridades intentaron cerrar el templo. En 1937, el cementerio fue cerrado para entierros, y en 1938 se cerró el templo superior "renovado" debido a la falta de feligreses. En el edificio se instaló el archivo del NKVD. En 1937, el NKVD arrestó a todos los sacerdotes de Vologda en una sola noche. Solo escaparon del arresto el padre Alexander Belyaev, que estaba fuera de la ciudad, y Nikolai Dobryakov, que sufría de tromboflebitis en las piernas. Durante casi un año, superando el dolor, continuó sirviendo en el templo, lo que se convirtió en un verdadero acto heroico. En 1939, durante el servicio, sufrió un ataque y fue llevado al hospital, donde falleció. Las autoridades nuevamente plantearon la cuestión del cierre del templo inferior, pero la comunidad ortodoxa se mantuvo firme. Tres meses después, encontraron un nuevo sacerdote, Anatoly Gorodetsky.

Durante los años de guerra y en los primeros años de la posguerra, muchos regresaron a la Iglesia. Las autoridades se vieron obligadas a reabrir varios templos. Se planteó la cuestión de la apertura de la catedral de la Resurrección, especialmente relevante en 1947, antes del 800 aniversario de la ciudad. En ese momento, se buscaba un "dueño" para la catedral: primero el museo regional, luego un club, y finalmente una galería de arte. Sin embargo, los funcionarios se vieron obligados a llegar a un compromiso y, en lugar de la catedral de la Resurrección, devolvieron a los creyentes el templo superior de la iglesia de la Virgen, que se convirtió en la catedral. El 18 de agosto de 1992, Su Santidad el Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Alexio II, celebró la Divina Liturgia en la catedral de la Natividad de la Virgen.