En 1488, l'archevêque Ioasaph, en repos à Ferapontovo, invita des maîtres pour construire la cathédrale de la Nativité de la Vierge, qui devait remplacer l'ancienne église en bois, détruite par un violent incendie. Cet incendie a endommagé de nombreux bâtiments du monastère, cependant, un certain "trésor", conservé par Ioasaph dans sa cellule pour les besoins de l'établissement, a survécu et a probablement été utilisé pour la construction de la cathédrale en pierre. Les travaux ont duré environ deux ans, et les particularités de la maçonnerie et de la décoration indiquent la participation de maîtres de Rostov. Cela est logique, étant donné qu'Ioasaph a passé plusieurs années à Rostov et connaissait les architectes locaux. Dans le Nord, les églises en pierre étaient rares, et la cathédrale de Ferapontovo est devenue le deuxième tel édifice après la cathédrale du monastère de Spaso-Kamenny. Même le monastère de Kirillo-Belozersky a construit sa cathédrale en pierre sept ans plus tard. En 1502, le célèbre peintre Dionysius est arrivé à Ferapontovo avec ses fils pour peindre la cathédrale. Le travail a commencé le 6 août et s'est terminé le 8 septembre, pour la fête patronale. Ce monument unique de la peinture monumentale a glorifié le monastère. Jusqu'en 1898, la peinture est restée inconnue, et en 1915, elle a été restaurée pour la première fois sous la direction de N. Ya. Epanechnikov. Aucun document sur les auteurs de la cathédrale n'a été conservé, mais il est supposé qu'une partie du travail appartient à des maîtres de Rostov, ce qui est confirmé par la similitude avec la cathédrale de l'Assomption du monastère de Kirillo-Belozersky, construite par l'architecte Prokhor de Rostov. Cette similitude ne diminue pas les mérites de la cathédrale de la Nativité de la Vierge.

Le premier service après 92 ans dans la cathédrale de la Nativité de la Vierge a eu lieu le 21 septembre 2016, le jour de la fête patronale, dirigé par le supérieur de la maison archipastorale, le père Alexeï. Le 16 juin 2018, le patriarche de Moscou et de toute la Russie, Kirill, a visité le monastère, exprimant le désir de raviver la vie monastique dans l'établissement. L'archevêque de Vologda et de Kirill, Ignat, a déclaré qu'il n'y avait pas encore d'informations précises sur la renaissance de l'établissement, mais même si le monastère devient actif, cela n'empêchera pas le travail du Musée des fresques de Dionysius. Le 15 octobre 2018, le Saint-Synode a décidé d'ouvrir le monastère dans le village de Ferapontovo. Le monastère de Ferapontovo est un monument d'histoire et de culture d'importance fédérale et, depuis 2000, le seul monument du patrimoine mondial de l'UNESCO dans la région de Vologda.