Im Jahr 1488 lud der Erzbischof Joasaph, der sich im Ruhestand in Ferapontovo befand, Meister ein, um die Kathedrale der Geburt der Gottesmutter zu bauen, die die alte hölzerne Kirche ersetzen sollte, die durch ein starkes Feuer zerstört worden war. Dieses Feuer beschädigte viele Gebäude des Klosters, jedoch überlebte ein gewisses "Schatz", das Joasaph in seiner Zelle für die Bedürfnisse der Abtei aufbewahrte, und wurde wahrscheinlich für den Bau der steinernen Kathedrale verwendet. Die Arbeiten dauerten etwa zwei Jahre, und die Besonderheiten des Mauerwerks und der Dekoration deuten auf die Beteiligung von Meistern aus Rostow hin. Das ist logisch, da Joasaph mehrere Jahre in Rostow verbracht hatte und mit den lokalen Baumeistern vertraut war. Im Norden waren steinerne Kirchen eine Seltenheit, und die Ferapontov-Kathedrale wurde das zweite solcher Bauwerke nach der Kathedrale des Spaso-Kamenno-Klosters. Sogar das Kirillo-Belozerski-Kloster baute seine steinerne Kathedrale sieben Jahre später. Im Jahr 1502 kam der berühmte Maler Dionysius mit seinen Söhnen nach Ferapontovo, um die Kathedrale zu bemalen. Die Arbeit begann am 6. August und wurde am 8. September, zum Festtag der Kathedrale, abgeschlossen. Dieses einzigartige Denkmal der monumentalen Malerei verherrlichte das Kloster. Bis 1898 blieb die Malerei unbekannt, und 1915 wurde sie erstmals unter der Leitung von N. J. Epanetschnikov restauriert. Dokumentarische Informationen über die Autoren der Kathedrale sind nicht erhalten geblieben, aber es wird angenommen, dass ein Teil der Arbeit den Rostower Meistern gehört, was durch die Ähnlichkeit mit der Uspenski-Kathedrale des Kirillo-Belozerski-Klosters, die von dem Baumeister Prochor Rostowski erbaut wurde, bestätigt wird. Diese Ähnlichkeit mindert nicht die Verdienste der Kathedrale der Geburt der Gottesmutter.

Der erste Gottesdienst nach 92 Jahren in der Kathedrale der Geburt der Gottesmutter fand am 21. September 2016, am Festtag der Kathedrale, statt und wurde von dem Abt des Erzbischöflichen Vorortes, P. Alexius, geleitet. Am 16. Juni 2018 besuchte der Patriarch von Moskau und ganz Russland, Kirill, das Kloster und äußerte den Wunsch, das Mönchsleben in der Abtei wiederzubeleben. Der Metropolit von Wologda und Kirillow, Ignatius, berichtete, dass es bisher keine genauen Informationen über die Wiederbelebung der Abtei gibt, aber selbst wenn das Kloster aktiv sein sollte, würde dies die Arbeit des Dionysius-Freskenmuseums nicht behindern. Am 15. Oktober 2018 beschloss der Heilige Synod, das Kloster im Dorf Ferapontovo zu eröffnen. Das Ferapontovo-Kloster ist ein Denkmal von historischer und kultureller Bedeutung auf föderaler Ebene und seit 2000 das einzige Denkmal des UNESCO-Weltkulturerbes in der Region Wologda.