En 1488, el arzobispo Ioasaf, que se encontraba en reposo en Ferapontovo, invitó a maestros para la construcción de la Catedral de la Natividad de la Virgen María, que debía reemplazar la antigua iglesia de madera, destruida por un fuerte incendio. Este incendio dañó muchos edificios del monasterio, sin embargo, un "tesoro" guardado por Ioasaf en la celda para las necesidades de la comunidad sobrevivió y, probablemente, fue utilizado para la construcción de la catedral de piedra. Los trabajos duraron alrededor de dos años, y las características de la mampostería y la decoración indican la participación de maestros de Rostov. Esto es lógico, considerando que Ioasaf pasó varios años en Rostov y estaba familiarizado con los arquitectos locales. En el Norte, las iglesias de piedra eran una rareza, y la catedral de Ferapontovo se convirtió en la segunda de este tipo después de la catedral del Monasterio Spaso-Kamenniy. Incluso el monasterio Kirillo-Belozersky construyó su catedral de piedra siete años después. En 1502, el famoso pintor Dionisio llegó a Ferapontovo con sus hijos para pintar la catedral. El trabajo comenzó el 6 de agosto y finalizó el 8 de septiembre, para la festividad del altar. Este monumento único de la pintura monumental glorificó el monasterio. Hasta 1898, la pintura permaneció desconocida, y en 1915 fue restaurada por primera vez bajo la dirección de N. Ya. Epanechnikov. No se han conservado datos documentales sobre los autores de la catedral, pero se supone que parte del trabajo pertenece a maestros de Rostov, lo que se confirma por la similitud con la Catedral de la Asunción del Monasterio Kirillo-Belozersky, construida por el arquitecto Prokhor de Rostov. Esta similitud no disminuye los méritos de la catedral de la Natividad de la Virgen María.

El primer servicio religioso en los últimos 92 años en la catedral de la Natividad de la Virgen María tuvo lugar el 21 de septiembre de 2016, en el día de la festividad del altar, y fue conducido por el rector del convento archipastoral, el padre Alexiy. El 16 de junio de 2018, el Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Cirilo, visitó el monasterio, expresando su deseo de revivir la vida monástica en la comunidad. El Metropolitano de Vologda e Kirilov, Ignatios, informó que aún no hay información precisa sobre el renacimiento de la comunidad, pero incluso si el monasterio está en funcionamiento, esto no impedirá el trabajo del Museo de Frescos de Dionisio. El 15 de octubre de 2018, el Santo Sínodo decidió abrir el monasterio en el pueblo de Ferapontovo. El monasterio de Ferapontovo es un monumento de historia y cultura de importancia federal y desde 2000 es el único monumento de Patrimonio Mundial de la UNESCO en la región de Vologda.